El papel de las especies de escarabajos coprófagos en la emisión de óxido nitroso, la volatilización de amoníaco y el ciclo de nutrientes

Scientific Reports volumen 13, Número de artículo: 3572 (2023) Citar este artículo

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Este estudio evaluó el papel de las especies de escarabajos peloteros solas o asociadas bajo diferentes especies en la emisión de óxido nitroso (N2O), la volatilización de amoníaco y el rendimiento del mijo perla [Pennisetum glaucum (L.)]. Hubo siete tratamientos, incluidos dos controles (suelo y suelo + estiércol sin escarabajos), especies únicas de Onthophagus taurus [Shreber, 1759] (1), Digitonthophagus gazella [Fabricius, 1787] (2) o Phanaeus vindex [MacLeay, 1819 ] (3); y sus ensamblajes (1 + 2 y 1 + 2 + 3). La emisión de óxido nitroso se estimó durante 24 días, cuando el mijo perla se plantó en secuencia para evaluar el crecimiento, el rendimiento de nitrógeno (NY) y la actividad del escarabajo pelotero. Las especies de escarabajos coprófagos presentaron un mayor flujo de N2O en el estiércol al sexto día (80 g N2O-N ha−1 día−1) en comparación con el suelo y el estiércol (2,6 g N2O-N ha−1 día−1). Las emisiones de amoníaco variaron con la presencia de escarabajos peloteros (P < 0,05), y D. gazella tuvo menos NH3−N los días 1, 6 y 12 con promedios de 2061, 1526 y 1048 g ha−1 día−1, respectivamente . El contenido de N del suelo aumentó con la aplicación de estiércol + escarabajo. La aplicación de estiércol afectó la acumulación de forraje (HA) de mijo perla independientemente de la presencia de escarabajos coprófagos, y los promedios oscilaron entre 5 y 8 g MS cubo−1. Se aplicó un análisis PCA para analizar la variación y la correlación de cada variable, pero indicó una baja explicación del componente principal (menos del 80 %), insuficiente para explicar la variación en los hallazgos. A pesar de la mayor eliminación de estiércol, la especie más grande, P. vindex y su combinación de especies, deben estudiarse más para comprender mejor su contribución a los gases de efecto invernadero. La presencia de escarabajos peloteros antes de la siembra mejoró la producción de mijo perla al mejorar el ciclo del N, aunque los ensambles con las tres especies de escarabajos aumentaron las pérdidas de N al medio ambiente a través de la desnitrificación.

La producción ganadera puede contribuir a la intensificación del efecto invernadero, siendo la fermentación entérica del ganado1, el estiércol fresco2 y la producción de arroz3 los principales contribuyentes a las emisiones de metano (CH4); Los fertilizantes nitrogenados4 y los excrementos del ganado (orina y estiércol) son los principales contribuyentes a las emisiones de óxido nitroso (N2O). Según Meng et al.5, se prevé que las emisiones anuales de gases de efecto invernadero (GEI) de la producción y el uso de fertilizantes nitrogenados sean de 50 g de N2O-N, mientras que la fertilización con estiércol de ganado sin tratar emite 90 g de N2O-N.

Los escarabajos peloteros tienen el potencial de reducir las emisiones de GEI al airear el suelo y romper las zonas anaeróbicas formadas debajo de la costra estercolera6, lo que puede afectar la interacción de los excrementos depositados con las poblaciones microbianas del suelo7. Los escarabajos coprófagos son insectos coprófagos (clase Insecta y orden Coleoptera) que desempeñan un papel importante en el ciclo del N tanto en pastizales agrícolas templados como tropicales8. Pueden ayudar a reducir las emisiones de GEI y mejorar la captura de carbono al mejorar el crecimiento de la hierba y la fertilidad del suelo9,10,11.

Los taxones de escarabajos coprófagos difieren en sus técnicas de anidación y se clasifican como habitantes, túneles o rodillos12, que tienen un gran impacto en las funciones ecológicas, como la eficiencia de eliminación de estiércol13. Muchas de las especies de escarabajos excavan el suelo de distintas maneras, con diferentes diámetros y tamaños, lo que da como resultado diferentes microambientes con diferentes flujos de GEI14,15 y un mejor ciclo de nutrientes al transferir el carbono del suelo de manera más eficiente y favorecer la diversidad bacteriana del suelo12,16,17.

Por lo tanto, diferentes especies de escarabajos estercoleros se aplicaron individualmente o en combinación con el estiércol utilizado para fertilizar el mijo perla [Pennisetum glaucum (L.)], donde se evaluó el flujo de N2O y la volatilización de NH3 y la productividad del forraje. Por lo tanto, planteamos la hipótesis de que la presencia de escarabajos coprófagos reduciría las emisiones de N2O y la volatilización de NH3 y aumentaría el rendimiento del cultivo debido a la mejora del ciclo del N y la reducción de las pérdidas de N.

Hubo una interacción día de muestreo × tratamiento en los flujos de N2O (P < 0.001), con emisiones promedio que oscilaron entre 2 g N2O-N ha-1 día−1 para todos los tratamientos en el día 0 después de la aplicación del tratamiento y 80 g N2O-N ha −1 día−1 en el día 6 para cubeta con solo estiércol y cubeta con especies de escarabajos peloteros, respectivamente (Fig. 1A). Los flujos de N2O del balde con especies de escarabajos coprófagos (el grupo de todas las especies y P. vindex solo) fueron los mayores y difirieron significativamente del balde con estiércol y balde con solo tierra a lo largo del tiempo (P < 0,001), excepto en el día 2, cuando el flujo de N2O fue mayor solo para estiércol que para estiércol + escarabajos. La actividad del escarabajo pelotero aumentó el flujo de N2O-N en un 71 % y un 79 % en comparación con el balde con estiércol y el balde con solo tierra el día 2, respectivamente. El aumento se produjo principalmente en los días 1, 2 y 6 (fig. 1A).

Flujo de óxido nitroso y volatilización de amoníaco del suelo, suelo + estiércol y suelo + estiércol + escarabajos peloteros durante un período de 24 días. (A) promedio de flujo de óxido nitroso de todos los tratamientos con escarabajos coprófagos frente a su control, (B) flujo de óxido nitroso a lo largo del tiempo del estiércol de ganado bajo especies de escarabajos estercoleros contrastantes, (C) flujo de amoníaco a lo largo del tiempo. T1: solo suelo, T2: suelo + estiércol, T3: suelo + estiércol + O. taurus (OT), T4: suelo + estiércol + D. gazella (DG), T5: suelo + estiércol + P. vindex (PV), T6: suelo + estiércol + OT + DG, T7: suelo + estiércol + OT + DG + PV. Asterisco: indica diferencia significativa al nivel de probabilidad 0.05 entre tratamientos en el mismo mes, según prueba de contraste ortogonal.

Los flujos de N2O fueron mayores con el tiempo para los escarabajos peloteros que para el suelo y el suelo + estiércol (P < 0,001). Además, O. taurus y D. gazella tuvieron la menor emisión de N2O en comparación con otras especies de escarabajos a lo largo del tiempo (Fig. 1B). El flujo de N2O del balde con estiércol (T2) aumentó con el tiempo, pero disminuyó de 45 a 2,9 g N2O-N ha−1 día−1 del día 6 al 24. El T3 y el T4 demostraron una menor emisión de N2O-N entre los escarabajos coprófagos tratamientos en los días 0, 1 y 12, promediando −3, 12.3, 25.8 y −1, 17.5, 23.5 g N2O-N ha−1 día−1, respectivamente. El tratamiento 7 presentó el mayor pico de N2O-N (145.7 g N2O-N ha−1 día−1) en el día 6, mientras que en el día 12 el N2O no difirió del T3 y T4 (Fig. 1B). El balde del tratamiento 1 tuvo el promedio de flujo de N2O más bajo (1,09 g N2O-N ha−1 día−1). El tratamiento 5 mostró un aumento progresivo en el tiempo, con el mayor pico de N2O-N en los días 12 y 24.

Hubo una interacción día de muestreo × tratamiento (P < 0.05) en la volatilización de amoníaco, que varió de 6431 g NH3-N ha−1 para T6 el día 2 a 241 g NH3-N ha−1 el día 24. Tratamientos T3 y T4 presentó los promedios más bajos con 1536 y 1575 g de NH3-N ha−1, respectivamente, en comparación con otros tratamientos (Fig. 1C). El tratamiento T4 presentó menor volatilización de NH3-N en los días 6, 12 y 24 con promedios de 1526, 1048 y 245 g ha−1 en comparación con otros tratamientos. El T5 mostró un pico en el día 6, que fue mayor (P < 0,001) que T1, T2, T3 y T4. El T1 presentó la menor emisión de NH3-N y no varió significativamente en el tiempo (Fig. 1C).

Todos los tratamientos con especies de escarabajos coprófagos dieron como resultado plantas de mijo peral más altas (P < 0,05) en los tratamientos en los que se aplicó estiércol. Las plantas de mijo perla cultivadas en presencia de escarabajos coprófagos tenían una altura de 41,8 cm, una altura mayor que las plantas de mijo cultivadas en ausencia de escarabajos (39,9 cm; P = 0,035; Fig. 2). Los resultados de la eliminación de estiércol, la concentración de nitrógeno en el suelo, la producción de forraje de mijo pera, el rendimiento de nitrógeno y los análisis de PCA se muestran en las Figs. S1, S2, S3 y S4 en línea).

Altura del mijo perla en presencia o ausencia de escarabajos coprófagos. Asterisco: medias seguidas de letras diferentes son significativamente diferentes entre tratamientos, según contrastes de polinomios.

La eficiencia de eliminación de estiércol por parte de los escarabajos se muestra en la Fig. 3. Las especies más pequeñas, O. taurus y D. gazella, tenían las proporciones más altas de estiércol en la superficie del balde (T3 = 56 % y T4 = 62 %, respectivamente), mientras que las especies más grandes P. vindex tuvo el área más pequeña ocupada por estiércol (T5 = 44%). Además, las combinaciones de especies 1+2 y 1+2+3 ocuparon una menor superficie de los baldes con estiércol (T6 = 34% y T7 = 42%, respectivamente). Esto indica la eficacia de los escarabajos coprófagos en la eliminación de estiércol, con una menor proporción de estiércol en la superficie del balde y una mayor proporción de estiércol enterrado en el suelo.

Eliminación de estiércol de una sola especie de escarabajo coprófago y sus combinaciones. T1: solo suelo, T2: suelo + estiércol, T3: suelo + estiércol + O. taurus (OT), T4: suelo + estiércol + D. gazella (DG), T5: suelo + estiércol + P. vindex (PV), T6: suelo + estiércol + OT + DG, T7: suelo + estiércol + OT + DG + PV.

Investigaciones anteriores han encontrado que la actividad de los escarabajos peloteros aumenta las emisiones de N2O del estiércol de vaca depositado en las regiones tropicales con los mayores flujos en los días 15, 20 y 30, después de la aplicación del estiércol17, que también se ha sugerido que aumenta los niveles de NO3− al airear el sustrato18. No obstante, la dinámica del N2O durante la desnitrificación también puede estar relacionada con la profundidad del suelo, el carbono orgánico lábil, el nitrato del suelo y la biomasa microbiana C19. Otra posibilidad de aumento de la emisión de N2O es que el escarabajo pelotero formó bolas con el estiércol de vaca, manteniéndolo con una humedad alta y favoreciendo una condición anaeróbica, una mayor concentración de N y más carbono disponible. Estas son las condiciones perfectas para que se produzca la emisión de N2O, proporcionando condiciones óptimas para las bacterias desnitrificantes20.

La emisión de NH3-N depende del pH del suelo, la humedad, la textura, la capacidad de intercambio catiónico (CEC) y la temperatura del suelo, así como de la velocidad del viento y la temperatura del aire21. En el estudio actual, N2O-N y NH3-N mostraron los picos más altos en presencia de escarabajos coprófagos. La temperatura y la humedad del suelo promediaron 27 °C y 37 % en los baldes solo de suelo, y 26 °C y 78 % en los baldes con escarabajos peloteros, respectivamente. Esta reducción de la emisión de NH3 se explica por la formación de una costra superficial en el estiércol. Esta corteza puede actuar como una barrera física al viento, evitando la volatilización del NH322. Además, el NH3 tiende a difundirse entre la materia fecal, en la que se convertirá en NH4+, dificultando aún más la emisión de NH323.

La diversidad de escarabajos coprófagos varía dentro de las estaciones, y es probable que sus actividades y efectos relacionados con la descomposición del estiércol difieran según la especie24. Es probable que este hecho tenga un impacto no solo en la descomposición del estiércol, sino también en las emisiones de N2O25 y la volatilización de NH3. En este estudio, P. vindex aumentó las pérdidas de N incluso cuando se mezcló con otras especies. Esto probablemente se deba a que P. vindex tiene una vida más larga (puede vivir más de un año) que las otras especies26. Además, P. vindex presenta en su intestino un 24% de bacterias pertenecientes a la familia Enterecoccace (Scheleifer y Kilpper-Bälz, 1984)27, que podrían contribuir al proceso de desnitrificación como Enterococcus casseliflavus (Collins, 1984)28. Evans et al.29 demostraron que el escarabajo coprófago afectó el flujo de N2O durante el final de la temporada de verano al modificar los procesos de transporte de gas dependientes de la humedad. La emisión reducida de N2O de todos los tratamientos con estiércol en el estudio actual en el primer día de evaluación podría deberse a que el N orgánico necesita pasar por varios procesos antes de regresar a la atmósfera como N2O30.

D. gazella se caracteriza por su alta capacidad de dispersión31,32 y amplia tolerancia a las condiciones climáticas33, siendo un competidor e invasor efectivo, y reduciendo la población de otras especies de escarabajos en un ensamble específico34. Por otro lado, los escarabajos peloteros pequeños eliminan más estiércol, debido a que tienen patas y cabezas más cortas que ayudan a enterrar y hacer agujeros35,36. Esto podría explicar por qué la combinación de D. gazella con O. taurus de este estudio eliminó más estiércol que las otras especies individuales. Además, cuando D. gazella se agrupó con P. vindex, la eliminación de estiércol se redujo, pero aún más eficiente que solo (especie única).

Más del 85% del N consumido por el ganado regresa al suelo a través de las excretas37. La actividad del escarabajo pelotero podría enterrar y mineralizar el N fecal en un corto período de tiempo, transformando el N y el P orgánicos en una forma inorgánica disponible para la planta38. Esto podría haber aumentado la concentración de N en el suelo (consulte la Fig. S2 complementaria), lo que resulta en un aumento de la emisión de N2O porque hay más N disponible como sustrato para las bacterias desnitrificantes. A pesar de que varios estudios han demostrado que los escarabajos coprófagos aumentan la emisión de N2O6,14,35, otros han demostrado su importante papel en el ciclo de nutrientes del suelo, aumentando la materia orgánica del suelo en 159 g en 600 m2 (equivalente a 2647 kg ha−1)18. Aunque no medimos el contenido de materia orgánica, las imágenes de cada balde demostraron que los escarabajos peloteros extraían y enterraban el estiércol de la superficie del suelo. Esto podría promover la acción de la respiración microbiana del suelo y afectar la tasa de descomposición de la materia orgánica del suelo39.

El estiércol tiene N y otros nutrientes necesarios para el desarrollo de la planta, lo que puede mejorar el macollaje y aumentar la masa de forraje40,41. Sin embargo, en el estudio actual, la menor acumulación de forraje en la segunda cosecha para todos los tratamientos podría deberse a la baja disponibilidad de nutrientes del suelo ya que la primera cosecha extrajo la mayor parte del nitrógeno restante incorporado por la descomposición del estiércol.

Nuestros hallazgos sugieren que la actividad del escarabajo pelotero de este estudio puede acelerar la mineralización de nitrógeno del estiércol aplicado. Según Badenhorst et al.42, la concentración de nutrientes en la vegetación aumenta significativamente donde los escarabajos coprófagos estaban activos. En este estudio, la actividad de los escarabajos peloteros no afectó la concentración de N del mijo perla para ninguno de los tratamientos. La acumulación de forraje vegetal tiene una fuerte correlación con la altura de la planta debido al crecimiento a nivel de meristemos, que está asociado con la producción de nuevas células y la iniciación de nuevos órganos43. Esto corrobora nuestros hallazgos debido a la correlación positiva de la biomasa de mijo pera y su altura. Además, el PCA acaba de revelar el fuerte efecto de los escarabajos peloteros en el nitrógeno del suelo y los gases de efecto invernadero, a través de una correlación positiva entre ellos (ver la Fig. S4 complementaria en línea).

La presencia de escarabajos coprófagos en el estiércol del ganado brindó importantes servicios ecosistémicos al mejorar el ciclo de nutrientes y aumentar la retención de nitrógeno en el suelo. Una mayor cantidad de N en el suelo resultó en una mayor biomasa vegetal y concentración de N. Los escarabajos peloteros, sin embargo, causaron algunos perjuicios debido al aumento de las pérdidas de nitrógeno del estiércol del ganado en lugar de reducirlo. D. gazella tendió a reducir las pérdidas totales de N como N2O y NH3 del estiércol y fue más eficiente en la eliminación del estiércol de la superficie del suelo del balde cuando se combinó con O. taurus, que mejora el ciclo de nutrientes en un pastizal.

Todos los procedimientos que involucran animales se realizaron de acuerdo con las pautas y regulaciones del Comité Institucional de Cuidado y Uso de Animales (IACUC) de la Universidad de Florida (protocolo n.º 201509019). Este manuscrito se informa de acuerdo con las pautas de ARRIVE.

Este estudio se llevó a cabo en el Centro de Investigación y Educación del Norte de Florida, en Marianna, FL (30°46′35″N 85°14′17″W, 51 msnm). El ensayo se realizó en dos años experimentales (2019 y 2020) en invernadero.

El suelo utilizado se recolectó de una pradera de maní rizoma (Arachis glabrata Benth.) y bahia (Paspalum notatum Flügge) como forrajes principales. Sin material vegetal ni de raíces, solo se colocó tierra en baldes, como se describe a continuación en la sección de ensamblaje de baldes. El suelo se clasificó como arena franco-naranja (franco-fino-caolinítico, térmico Typic Kandiudults), con un pH del agua de 6,7, concentraciones de P, K, Mg y Ca extraíbles con Mehlich-1 de 41, 59, 63, 368 mg kg−1 , respectivamente. El promedio de temperatura y humedad relativa mínimas y máximas diarias en el invernadero para septiembre y noviembre (septiembre para el ensayo de escarabajos debido a la aparición estacional de escarabajos, y octubre y noviembre para el ensayo Pear Millet) en 2019 y 2020 fueron 11 y 33 °C, 81 %; 10 y 35 °C, 77%, respectivamente.

Para seleccionar las especies de escarabajos, se realizó un muestreo previo de escarabajos coprófagos en el experimento de pastoreo en la misma zona (mezcla forrajera de gramíneas y leguminosas) para determinar el número de especies de escarabajos coprófagos según los grupos funcionales descritos por Conover et al.44 . Los escarabajos se muestrearon previamente desde marzo de 2017 hasta junio de 2018, donde el grupo Tunnelers era dominante y estaba representado por Onthophagus taurus (Schreber), Digitonthophagus gazella (Fabricius), Phanaeus vindex (MacLeay), Onthophagus oklahomensis (Brown) y Euniticellus intermedius (Reiche) . Otras especies estuvieron presentes pero no abundantes, incluidas Aphodius psudolividus (Linnaeus), Aphodius carolinus (Linnaeus) y Canthon pilularius (Linnaeus) identificadas como grupos Dweller y Roller, respectivamente. El premuestreo indicó que tres especies del grupo Tunneler eran más abundantes y, por lo tanto, fueron elegidas para componer los tratamientos experimentales (Fig. 4).

Las especies de escarabajos coprófagos más abundantes en Marianna, Florida, utilizadas en el presente estudio. Créditos: Carlos CV García.

Se utilizaron tres especies de escarabajos coprófagos comunales comunes: O. taurus (1), D. gazella (2) y P. vindex (3). Los tratamientos incluyeron dos tratamientos que contenían solo suelo y suelo + estiércol sin escarabajos que se consideraron como Control 1 (T1) y Control 2 (T2), respectivamente. Especies aisladas T3 = 1, T4 = 2, T5 = 3 y sus combinaciones T6 = 1 + 2 y T7 = 1 + 2 + 3. Los escarabajos coprófagos se atraparon en el pasto con los animales de pastoreo utilizando las trampas estándar cebadas con estiércol de ganado. , tal y como describen Bertone et al.41. Para evitar la pérdida de muestras por el pisoteo del ganado, se aleatorizaron 18 trampas en nueve potreros (dos trampas por potrero) y se instalaron protegidas por jaulas metálicas, y luego de un período de 24 h se recolectaron los escarabajos y se retiraron las trampas. La Tabla 1 muestra el número de escarabajos coprófagos, su masa total (utilizada para estandarizar los tratamientos) por tratamiento y la masa promedio por especie. Para mantener la uniformidad entre los tratamientos, mantuvimos constante la biomasa de escarabajos entre especies en aproximadamente 1,7 a 1,8 g por ensamblaje (Tabla 1). Veinticuatro horas después de recuperar los escarabajos de las trampas de campo, se separaron utilizando una jaula de cría de insectos, se clasificaron y luego se almacenaron en pequeñas botellas de vidrio provistas de un tapón y unidas a una malla para mantener la ventilación y mantener vivos a los escarabajos.

El suelo utilizado en los baldes se recolectó del ensayo de pastoreo en dos años experimentales (agosto de 2019 y agosto de 2020) en nueve potreros (0,9 ha cada uno). Los 21 baldes de plástico tenían 23 cm de diámetro y 30 cm (0,034 m2) y cada uno recibió 10 kg de suelo (Fig. 5). En el fondo del recipiente se realizaron siete orificios para el drenaje del agua utilizando una malla metálica de 1 mm de diámetro por encima de la superficie de los orificios para evitar la salida de los escarabajos coprófagos. Se añadió agua cada cuatro días para mantener las condiciones naturales del suelo al 60% de la capacidad de campo del suelo (es decir, cubeta) (medida con el peso del suelo y la capacidad de retención de agua del suelo). Debido a que el suelo de los tres potreros tenía una textura ligeramente diferente (arcillo arenoso y franco arcilloso arenoso), los usamos como factor de bloqueo.

Detalles del cubo de plástico del cubo para la prueba del escarabajo pelotero.

La cantidad de estiércol fresco utilizada en el ensayo se determinó con base en el área promedio cubierta por estiércol y el peso de estiércol (0,05 a 0,09 m2 y 1,5 a 2,7 kg) de bovinos en sistemas de pastoreo, como lo sugieren Carpinelli et al.45. Se recolectó estiércol fresco de novillos Angus que pastaban en pastos de clima cálido (bahiagrass) y se almacenó en el refrigerador durante 24 h, antes de comenzar el experimento. Se recolectó un total de 16,2 kg de estiércol fresco, de los cuales se utilizaron 0,9 kg en cada balde. Después de la aplicación de estiércol, se añadieron escarabajos peloteros al balde. Para evitar el escape de los escarabajos coprófagos, se colocó una malla plástica móvil de 0,5 mm de diámetro cubriendo los baldes antes y después de cada evaluación. El experimento tuvo una duración de 24 días en cada año experimental (2019 y 2020), con temperatura promedio de 28 °C y humedad relativa de 79 %, información adquirida de Florida Automated Weather Network (FAWN).

Los flujos de gas de los tratamientos se evaluaron mediante la técnica de cámara estática46. Las cámaras eran circulares, con un radio de 10,5 cm (0,034 m2). Las bases y tapas de las cámaras estaban hechas de policloruro de vinilo (PVC), y la tapa estaba revestida con una lámina acrílica para evitar reacciones de los gases de interés con el material de la cámara (Fig. 6). Las tapas de las cámaras se cubrieron con cinta reflectante para proporcionar aislamiento y se equiparon con un septo de goma para la toma de muestras47. La tapa se equipó con un tubo de ventilación de cobre de 6 mm de diámetro y 10 cm de longitud para garantizar una presión de aire adecuada dentro de la cámara durante las mediciones, considerando una velocidad de viento promedio de 1,7 ms−148,49. Durante las mediciones, las tapas y bases de las cámaras se mantuvieron selladas colocando cámaras de aire de neumáticos de bicicleta firmemente sobre el área que separa la tapa y la base. Las bases de las cámaras se instalaron encima de los baldes a una profundidad de 8 cm, con 5 cm de extensión sobre el nivel del suelo. Las bases se retiraron el último día de evaluación (24) de cada año experimental.

Detalles e instrumentos de la cámara estática para la recolección de GEI en el ensayo del escarabajo pelotero.

Los flujos de gas se midieron a las 1000 h siguiendo las recomendaciones de muestreo de Parkin & Venterea50, en siete ocasiones del 28 de agosto al 22 de septiembre en ambos años (2019 y 2020), siendo los días 0, 1, 2, 3, 6, 12 y 24 después de la aplicación de estiércol. Para cada cámara, se tomaron muestras de gas con una jeringa de 60 ml a intervalos de 15 min (t0, t15 y t30). El gas se enjuagó inmediatamente en viales de vidrio de 30 mL preevacuados equipados con un tapón de goma de butilo sellado con un septo de aluminio (este procedimiento se realizó dos veces por vial y por tiempo de recolección). El tiempo cero (t0) representó el gas recogido de los cubos (antes de cerrar la cámara). Inmediatamente después, la tapa del balde se cerró herméticamente ajustando la tapa a la base con la cámara de aire de la bicicleta, seguido de los siguientes tiempos de despliegue de la muestra.

Los análisis de muestras de gas se realizaron utilizando un cromatógrafo de gases (cromatógrafo de gases Trace 1310, Thermo Scientific, Waltham, MA). Para N2O, un detector de captura de electrones (350 °C) y una columna capilar (columna empacada J&W GC en tubería de acero inoxidable, longitud 6,56 pies (2 M), 1/8 pulg. DE, 2 mm DI, empaque Hayesep D, malla tamaño 80/100, preacondicionado, Agilent Technologies). La temperatura del inyector y de las columnas fue de 80 y 200 °C, respectivamente. El flujo diario de N2O-N (g ha-1 día-1) se calculó como se describe en la ecuación. (1):

donde F es el flujo de N2O (g ha−1 día−1), A es el área de la cámara y dC/dt es el cambio de concentración en el tiempo calculado usando un método lineal de integración por Venterea et al.49.

La volatilización de amoníaco se midió utilizando la técnica de cámara abierta, según lo descrito por Araújo et al.51. La cámara de amoníaco estaba hecha de una botella de tereftalato de polietileno (PET) de 2 L de volumen. Se quitó el fondo de la botella y se usó como tapa sobre la abertura superior para mantener el ambiente controlado, libre de insectos y otras fuentes de contaminación. Se usó un alambre de hierro para sostener el frasco de plástico. Una tira de poliespuma (250 mm de largo, 25 mm de ancho y 3 mm de espesor) se empapó en 20 ml de solución ácida (H2SO4 1 mol dm−3 + glicerina 2% v/v) y se fijó en la parte superior, con el extremo inferior de la espuma que queda dentro del frasco de plástico. Dentro de cada cámara había un alambre de 250 mm de largo diseñado con un gancho para sostenerlo desde la parte superior de la botella y una canasta de alambre en el extremo inferior para sostener un frasco de plástico (25 mL) que contenía la solución ácida para mantener la espuma. franja húmeda durante los períodos de muestreo (Fig. 7). Las cámaras de amoníaco se colocaron instaladas en el balde ubicado en el medio de cada bloque experimental después del último muestreo de gas del día y se retiraron antes del inicio del siguiente muestreo de gas.

Detalles de la cámara de amoníaco móvil para la medición de amoníaco en la prueba del escarabajo pelotero. Adaptado de Araújo et al.51.

Se tomaron fotografías de la porción de suelo y estiércol de cada balde veinticuatro horas después del último día de muestreo de medición de flujo de gas para determinar la eliminación de estiércol de una sola especie de escarabajo y su combinación. En el apartado de análisis estadístico se describen la programación y los procedimientos estadísticos. Después de este procedimiento, se plantaron semillas de mijo perla en cada cubeta. Después de 5 días de la germinación de las semillas, las plantas se aclarearon, manteniendo cuatro plantas por cubeta. Además, las plantas se cortaron dos veces en un intervalo de cinco semanas, con el primer corte el 23 de octubre y el segundo corte el 24 de noviembre, en ambos años experimentales. Antes de cada cosecha se midió la altura de las plantas dos veces en la última semana. El día de la cosecha, todas las plantas se podaron a 10 cm del nivel del suelo. Las muestras se secaron a 55 °C en un horno de aire forzado hasta peso constante y se molieron en un molino de bolas usando un Mixer Mill MM 400 (Retsch, Newton, PA, EE. UU.) durante 9 min a 25 Hz, y se analizó la concentración de N total usando un Analizador de C, H, N y S por el método de combustión seca Dumas (Vario Micro Cube; Elementar, Hanau, Alemania).

Los tratamientos se distribuyeron en un diseño de bloques completos al azar (RCBD), con tres repeticiones. Los datos se analizaron mediante el procedimiento mixto de SAS (ver. 9.4., SAS Inst., Cary, NC) y LSMEANS se compararon mediante PDIFF ajustado por la prueba t (P < 0,05). El día de muestreo de gas y la cosecha se utilizaron como medidas repetidas. Los tratamientos se consideraron efectos fijos, mientras que el bloque y el año experimental se consideraron efectos aleatorios. Se usaron contrastes polinómicos para probar el efecto de la ausencia de estiércol (Suelo vs. Suelo + Estiércol), el efecto del escarabajo pelotero (Suelo + Estiércol vs. Suelo + Estiércol + especie de escarabajo pelotero) y el efecto de cada especie y sus combinaciones (Especies 1 vs. 2, 3, 1 + 2, 1 + 2 + 3) sobre la emisión de N2O y el ciclo de nutrientes. Se utilizó un análisis de componentes principales (PCA) para obtener una mejor comprensión sobre el efecto de los tratamientos del escarabajo coprófago, utilizando un gráfico biplot con las funciones PRCOMP del paquete stats (R Core Team)52 y un ggbiplot del paquete ggbiplot53, con la asistencia de los paquetes vegan, tidyverse y devtools54.

Para determinar las proporciones de interés, "tierra" y "estiércol", después de segmentar las imágenes originales para el análisis exclusivo de la porción correspondiente al contenido de los baldes, se siguieron los siguientes pasos: conversión de imágenes a color a imágenes en escala de grises utilizando el RGB modelo55; suavizar las transiciones de los límites mediante el desenfoque y la técnica del filtro gaussiano multidimensional56; El umbral manual implica analizar el histograma de imágenes en escala de grises para generar imágenes binarias y determinar la proporción de "suelo" y "estiércol" en las imágenes binarias contando los píxeles de interés. Se utilizó el lenguaje de programación Python57, así como las bibliotecas imageio58 numpy59 matplotlib60 y scikit-image61 para analizar las imágenes y crear las figuras resultantes del proceso.

Los conjuntos de datos utilizados y/o analizados durante el estudio actual están disponibles del autor correspondiente a pedido razonable.

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Correspondence to Carlos C. V. García.

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Recibido: 25 Septiembre 2022

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Publicado: 02 marzo 2023

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