Las especies reactivas de oxígeno afectan el potencial de los procesos de mineralización en las planicies intermareales permeables

Nature Communications volumen 14, Número de artículo: 938 (2023) Citar este artículo

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Los sedimentos permeables intermareales son sitios cruciales para la remineralización de la materia orgánica. Es probable que estos sedimentos tengan una gran capacidad para producir especies reactivas de oxígeno (ROS) debido a las interfaces óxico-anóxicas cambiantes y al intenso ciclo de hierro-azufre. Aquí, mostramos que las altas concentraciones de peróxido de hidrógeno ROS están presentes en los sedimentos intermareales utilizando microsensores y análisis quimioluminiscentes en el agua intersticial extraída. Además, investigamos el efecto de ROS en las tasas potenciales de los procesos de degradación microbiana en los sedimentos superficiales intermareales después de la oxigenación transitoria, utilizando lodos que pasaron de condiciones óxicas a anóxicas. La eliminación enzimática de ROS aumenta considerablemente las tasas de respiración aeróbica, la reducción de sulfato y la acumulación de hidrógeno. Concluimos que las ROS se forman en los sedimentos y, posteriormente, moderan las tasas del proceso de mineralización microbiana. Aunque la reducción de sulfato se inhibe por completo en el período óxico, se reanuda inmediatamente después de la anoxia. Este estudio demuestra los fuertes efectos de ROS y la oxigenación transitoria en la biogeoquímica de los sedimentos intermareales.

Las especies reactivas de oxígeno (ROS, por sus siglas en inglés) son intermediarios que contienen oxígeno de vida corta con tiempos de vida de segundos a horas, incluidos el superóxido, el peróxido de hidrógeno y los radicales hidroxilo. Se forman por una variedad de procesos fotoquímicos, abióticos y bióticos1. La formación biótica se produce tanto intracelular como extracelularmente como subproducto de mecanismos metabólicos y fisiológicos2. Además de las vías fotoquímicas, varios procesos abióticos independientes de la luz pueden conducir a la formación de ROS, incluida la oxidación de sulfuro y hierro ferroso (Fe2+)3,4, así como reacciones anaeróbicas con pirita5. Las ROS intracelulares pueden dañar componentes celulares como el ADN, las proteínas y los lípidos a través de una variedad de procesos oxidativos6 y, por lo tanto, ser perjudiciales para los microorganismos en niveles elevados. Sin embargo, tanto las ROS intracelulares como extracelulares también tienen funciones beneficiosas, incluida la resistencia a patógenos7, la adquisición de nutrientes8, el crecimiento microbiano9 y como moléculas de señalización10. Como tal, los niveles de ROS están estrictamente controlados por enzimas degradantes2, como la superóxido dismutasa, que convierte el superóxido en peróxido de hidrógeno, y la catalasa, que convierte el peróxido de hidrógeno en oxígeno y agua. Los mecanismos impulsados por donantes de electrones también degradan activamente las ROS, por ejemplo, a través de reacciones con metales y material orgánico11.

A pesar del gran potencial de las ROS para influir en los procesos microbianos, la distribución de las ROS, incluido el peróxido de hidrógeno, en los sedimentos marinos está poco estudiada. Hasta la fecha, solo unos pocos estudios han investigado las concentraciones de peróxido de hidrógeno en los sedimentos12, y la mayoría de estos se centraron en el potencial de los sedimentos para generar peróxido de hidrógeno tras la oxigenación o la exposición al sulfuro3. Los estudios de suelos anóxicos y sedimentos acuíferos han mostrado un gran potencial para la generación de ROS tras la reoxigenación y también han demostrado que las ROS afectan directamente la evolución del CO213,14,15,16,17. Como también se ha demostrado que el peróxido de hidrógeno tiene efectos estimulantes e inhibidores sobre los microorganismos6,7,10, puede afectar en gran medida el ciclo del carbono en los sedimentos marinos.

En particular, durante los eventos de perturbación y en las interfases óxico-anóxica, que ocurren con frecuencia en los sedimentos permeables intermareales, se esperan niveles elevados de ROS12,16,17,18,19,20. La profundidad a la que penetra el oxígeno en el sedimento permeable intermareal varía según las mareas, las corrientes, las tormentas y la bioturbación21. La zona óxica puede cambiar entre varios mm y varios cm de profundidad varias veces al día22. No obstante, los anaerobios en el sedimento superior mantienen altas tasas de reducción de sulfato, reducción de nitrato disímil, fermentación y otros procesos anaeróbicos23,24,25. Las altas tasas de remineralización de carbono y nitrógeno hacen de estos sedimentos filtros biocatalíticos21,26, esenciales para el funcionamiento de los ecosistemas de aguas someras. En consecuencia, ROS puede desempeñar un papel poco apreciado en la biogeoquímica de los sedimentos costeros dinámicos.

Este trabajo respalda nuestra hipótesis de que se desarrollan altos niveles de ROS en sedimentos permeables intermareales y que las ROS tienen el potencial de controlar las tasas de biomineralización. Tanto un microsensor de peróxido de hidrógeno resistente a Fe2+ recientemente desarrollado como un método de quimioluminiscencia detectan concentraciones significativas de peróxido de hidrógeno en núcleos de sedimentos intactos y extraen agua intermareal de la llanura de arena intermareal Janssand en el mar de Wadden alemán. Las posibles tasas de procesos biogeoquímicos en lodos de estos sedimentos modificados con enzimas que eliminan ROS confirman que las ROS pueden afectar la respiración microbiana. Las tasas potenciales de consumo de oxígeno, reducción de sulfato y acumulación de H2 y Fe2+ disuelto aumentan con la eliminación de ROS. Este impacto es a pesar del tiempo de recuperación variable después de la oxigenación, con la reducción de sulfato que se reanuda de inmediato pero la acumulación de Fe2+ toma más de 12 h. La distribución y el impacto de ROS en estos entornos extremadamente dinámicos merecen más atención, ya que ROS bien puede ser importante en el ciclo del carbono costero.

Determinamos las concentraciones de peróxido de hidrógeno en el agua intermareal en sedimentos superficiales arenosos del llano de arena intermareal Janssand (53°44'25.51"N, 7°41'28.63"E)27,28,29, un llano de arena en el Mar de Wadden alemán. Las concentraciones de peróxido de hidrógeno se determinaron utilizando dos métodos independientes: microdetección en un núcleo de sedimento y una técnica de quimioluminiscencia aplicada al agua intersticial que se extrajo de un núcleo de sedimento paralelo o directamente del plano. Los microperfiles de peróxido de hidrógeno, que se midieron con un microsensor recientemente desarrollado, muestran la presencia de peróxido de hidrógeno (Fig. 1a, by Fig. 1a-c complementaria). Los microsensores que se utilizaron contenían ferrozina en su electrolito y, por lo tanto, no eran sensibles al Fe2+ (Figura 2 complementaria), que abunda en estos sedimentos (Figura 3 complementaria). Los niveles de peróxido de hidrógeno en estado estacionario se elevaron en comparación con muchos sistemas ambientales13,14,17,30, alcanzando concentraciones >50 µM. La producción máxima de peróxido de hidrógeno, determinada a partir de los microperfiles, fue de 1 × 10−4 mol m−3 s−1 (Fig. 4 complementaria), que es mucho mayor que en las piscinas de marea, las aguas del suelo, los acuíferos y los estanques de agua dulce y salobre13, 14,18,31.

a Microperfiles (H2O2; línea continua, O2; línea discontinua) medidos a las 17:00. b Mismas mediciones repetidas a las 20:30.

La presencia de peróxido de hidrógeno se confirmó mediante una técnica de quimioluminiscencia. El peróxido de hidrógeno se midió en el agua intersticial extraída de un núcleo de sedimento no utilizado para mediciones con microsensores, y en el agua intersticial extraída en la llanura de arena. El agua intersticial extraída en el banco de arena se fijó directamente con ferrozina en la jeringa de extracción para evitar la reacción con el hierro antes del análisis. Las concentraciones absolutas determinadas por quimioluminiscencia (Fig. 5a, b complementarias) difieren de las de los microperfiles, lo que puede explicarse por los artefactos de muestreo y la pérdida durante el almacenamiento entre el muestreo y el análisis. Dado que las muestras medidas mediante quimioluminiscencia no se fijaron con ácido, es posible que se haya producido una pérdida de peróxido de hidrógeno unas horas después entre el muestreo y el análisis. Sin embargo, ambos métodos detectaron grandes cantidades de peróxido de hidrógeno.

En estado estacionario, las existencias permanentes de peróxido de hidrógeno representan un equilibrio entre los procesos de producción y consumo. La inyección de agua de mar oxigenada a 3 y 4 cm de profundidad condujo a un pico transitorio de peróxido de hidrógeno (Fig. 2a, b y Fig. 6a complementaria). Los procesos responsables del peróxido de hidrógeno en sedimentos anóxicos más profundos pueden estar relacionados con el ciclo del Fe2+ disuelto, los óxidos de hierro y la pirita3,4,5. Los sedimentos eran ricos en hierro, con concentraciones de 9,7 ± 1,8 y 2,3 ± 0,6 µmol g−1 sed en sedimentos superficiales (0–2 cm de profundidad) en mayo y julio de 2020, y 4,0 ± 0,3 µmol g−1 sed en sedimentos profundos (10–14 cm de profundidad) en julio de 2020 (Tabla complementaria 1), y Fe2+ estaba presente en el agua intersticial (Figura complementaria 3). A pesar de los niveles persistentes de peróxido de hidrógeno en algunas profundidades, el sedimento tenía una gran capacidad para degradar rápidamente el peróxido de hidrógeno. Las adiciones de peróxido de hidrógeno dieron como resultado un consumo rápido a 3 y 4 cm de profundidad (Fig. 2c y Fig. 6b, c complementarias), ya que los picos transitorios de peróxido de hidrógeno duraron menos de un minuto. Las inyecciones de peróxido de hidrógeno cerca de un sensor de oxígeno a las mismas profundidades dieron como resultado grandes picos de oxígeno transitorios (Fig. 2c y Fig. 6d complementaria). Los mecanismos subyacentes responsables de la explosión de oxígeno inducida por peróxido de hidrógeno no están resueltos actualmente, pero pueden incluir una rápida actividad catalítica por catalasa dentro y fuera de la célula. Concluimos que la concentración de ROS en estos sedimentos está delicadamente balanceada entre producción y consumo.

Los microsensores de peróxido de hidrógeno y oxígeno estaban en una posición constante (4 cm de profundidad). a, b Concentraciones de peróxido de hidrógeno y oxígeno después de la inyección de agua de mar oxigenada, c Concentraciones de peróxido de hidrógeno y oxígeno después de la inyección de peróxido de hidrógeno.

Para probar si las ROS en el agua intersticial pueden afectar la respiración, utilizamos lodos de sedimentos mezclados constantemente con varias enmiendas diferentes de las enzimas catalasa y superóxido dismutasa que eliminan las ROS, tanto juntas como solas. Algunos sedimentos se modificaron con un inerte (es decir, proteína que no degrada ROS, albúmina de suero bovino (BSA)). BSA sirvió como control de proteína, para descartar cualquier efecto no catalítico de la proteína en las enmiendas de catalasa y superóxido dismutasa. El efecto de las enmiendas sobre la respiración aeróbica y la reducción de sulfato, los procesos más relevantes para la renovación del carbono costero32, y sobre la acumulación de hidrógeno y Fe2+ se evaluó mediante el uso de microdetección de oxígeno, una técnica de radiotrazador 35S-SO42−, cromatografía de gases y espectrofotometría, respectivamente. En todos los casos, las suspensiones inicialmente eran óxicas y se volvieron anóxicas en las primeras horas de incubación.

Si bien las lechadas no imitan por completo la heterogeneidad natural y la complejidad de los entornos de sedimentos, tienen la ventaja de condiciones ambientales más uniformes que los núcleos de sedimentos intactos, lo que permite realizar mediciones a lo largo de una serie temporal33. Dado que estábamos interesados en las tasas de respiración durante una transición óxico-anóxica y en los efectos de la exposición transitoria a ROS, era importante poder determinar con precisión el cambio óxico-anóxico. Todas las tasas presentadas aquí son tasas de conversión potenciales en lugar de tasas ambientales, aunque las tasas medidas están dentro de los rangos previamente informados para sedimentos planos intermareales25,34.

La eliminación de peróxido de hidrógeno y superóxido mediante adiciones de catalasa y superóxido dismutasa, respectivamente, aumentó sustancialmente las tasas de consumo de oxígeno, reducción de sulfato y acumulación de Fe2+ e hidrógeno (Fig. 3). Este efecto no se debió simplemente a la adición de proteína como sustrato de carbono o nitrógeno, ya que las incubaciones con una cantidad comparable de BSA no estimularon estas tasas de proceso biogeoquímico. La superóxido dismutasa y la catalasa producen oxígeno enzimáticamente de la siguiente manera (reacciones 1 y 2, respectivamente):

Tasas de respiración en lodos no tratados y lodos tratados con albúmina de suero bovino (BSA) y con enzimas removedoras de ROS catalasa (CAT), superóxido dismutasa (SOD) y una combinación de CAT y SOD (CAT + SOD), a partir de sedimentos recolectados en 15 de junio de 2020. a Consumo de oxígeno (O2), b reducción de sulfato (SO42−), c acumulación de hidrógeno (H2), d acumulación de hierro ferroso (Fe2+). Se calcularon las tasas de reducción de sulfato, acumulación de hidrógeno y acumulación de Fe2+ para el período anóxico de la incubación. Las barras de error representan el error estándar de la pendiente.

A pesar de esta producción/reciclado enzimático de oxígeno, el consumo de oxígeno fue aproximadamente cuatro veces más rápido en incubaciones que contenían catalasa y superóxido dismutasa, lo que demuestra que las ROS afectan la respiración aeróbica en estos sedimentos (Fig. 3a).

La reducción de sulfato, cuyas tasas se calcularon para el período anóxico de las incubaciones, fue más rápida en presencia de una combinación de catalasa y superóxido dismutasa (Fig. 3b). El efecto de la eliminación de ROS en las tasas de renovación del carbono se calculó usando tasas para lodos no tratados y lodos enmendados con la combinación de catalasa y superóxido dismutasa, usando respiración aeróbica (oxígeno:carbono estequiométrico de 138:106) y tasas de reducción de sulfato (sulfato:carbono estequiométrico de 1:2). La eliminación de ROS por catalasa y superóxido dismutasa condujo a un aumento de 4 veces en la renovación de carbono biótico por respiración aeróbica y reducción de sulfato (Tabla complementaria 2). No encontramos evidencia de que la superóxido dismutasa pudiera afectar por sí sola los procesos de respiración. Esto no significa necesariamente que el superóxido no afecte la velocidad de reducción del sulfato. En ausencia de catalasa, un efecto positivo de eliminar el superóxido en la comunidad reductora de sulfato residente puede quedar enmascarado por el efecto negativo de aumentar el peróxido de hidrógeno (reacción 1). Además, la superóxido dismutasa es inhibida por el peróxido de hidrógeno, lo que también puede haber enmascarado cualquier efecto del superóxido35. Sin embargo, nuestros datos indican que la adición de catalasa, en lugar de superóxido dismutasa, parece ser el factor que impulsa el aumento de las tasas de proceso después de la eliminación de ROS.

Las tasas de acumulación de hidrógeno y Fe2+ fueron mucho más altas en presencia de catalasa sola y con catalasa combinada y superóxido dismutasa (Fig. 3c, d). La acumulación de Fe2+ no podría explicarse por la liberación de Fe2+ de la catalasa, ya que la liberación de los 4 átomos de Fe del sitio activo de cada molécula de catalasa solo conduciría a una concentración de 0,5 µM. La acumulación neta de Fe2+, como se muestra en la Fig. 3d, solo ocurrió en condiciones anóxicas. Cualquier oxígeno producido por la actividad de la catalasa y la superóxido dismutasa en estas condiciones anóxicas se utilizará directamente para la reoxidación de compuestos reducidos como el Fe2+ o el sulfuro. La producción de oxígeno por actividad enzimática es probablemente más lenta que la producción de compuestos reducidos. In situ, las concentraciones de hidrógeno fueron bajas (0,03 ± 0,01 nmol cm−3 sed (9,8 ± 3,9 nmol L−1 de agua intersticial) en julio de 2020 y 0,04 ± 0,01 nmol cm−3 sed (13,1 ± 2,1 nmol L−1 de agua intersticial) en marzo 2021), sin tendencias con profundidad (Tabla complementaria 3). El hidrógeno de los sedimentos puede proceder de la fermentación, a través de la reacción del H2S con el sulfuro de hierro (reacción de Wächterhäuser)36,37, o de la fijación del N2. Dados los niveles generalmente bajos a indetectables de sulfuro disuelto en estos sedimentos (Tabla complementaria 4), atribuimos la mayor parte de la producción de hidrógeno en nuestras incubaciones a la fermentación. Nuestros resultados se concilian con observaciones previas de que las adiciones de catalasa aumentan significativamente la tasa de fermentación en cultivos38,39, pero revelan una restricción previamente desconocida de ROS en la fermentación en sedimentos marinos.

Los sedimentos marinos se caracterizan por un estrecho equilibrio entre la producción de hidrógeno por fermentación y el consumo por reducción de sulfato40. Para probar si la reducción de sulfato hidrogenotrófico estaba activa en estos sedimentos, y si la presencia de ROS podría afectar el equilibrio ajustado, modificamos las lechadas con molibdato de sodio, un inhibidor selectivo de la reducción de sulfato. La evolución de hidrógeno resultante (Fig. 7 complementaria) confirmó que se produjo una reducción de sulfato hidrogenotrófico en estos sedimentos. Sin embargo, el hidrógeno alimenta solo una pequeña proporción de la reducción de sulfato, ya que la tasa de acumulación de hidrógeno más alta (con la adición de molibdato) fue 20 veces menor que las tasas de reducción de sulfato (Figura complementaria 8). Sin embargo, la adición de catalasa sola y catalasa y superóxido dismutasa combinadas interrumpió el estrecho equilibrio entre la producción de hidrógeno por fermentación y el consumo por reducción de sulfato común en los sedimentos marinos40, de modo que se acumuló hidrógeno.

Se espera que la sensibilidad al oxígeno y a las ROS esté estrechamente relacionada, ya que gran parte del daño que el oxígeno les causa a los anaerobios está mediado por ROS41. Los anaerobios a menudo se consideran extremadamente sensibles al oxígeno, y su respiración tarda varias horas en recuperarse de la oxigenación. En su estado activo, las enzimas reducidas con cofactores de hierro que participan en la reducción del sulfato se dañan irreversiblemente por el oxígeno y liberan ROS intracelulares, lo que puede provocar la muerte celular6,42. En un ambiente que cambia frecuentemente entre condiciones óxicas y anóxicas, tal grado de sensibilidad suprimiría fuertemente la respiración anaeróbica general. De hecho, la respiración anaeróbica tolerante al oxígeno se ha medido cada vez más en diversos entornos43,44,45,46,47. Por lo tanto, investigamos si hubo un retraso en el inicio de la respiración anaeróbica después de la oxigenación transitoria en lodos de sedimentos constantemente mezclados que se volvieron anóxicos.

Un entorno que fluctúa varias veces al día entre condiciones óxicas y anóxicas, como los sedimentos intermareales superficiales, ejerce una fuerte presión selectiva para los reductores de sulfato capaces de hacer frente al oxígeno. Sin embargo, la fuerte presión selectiva para que los reductores de sulfato sean capaces de resistir el oxígeno parece no haber seleccionado a los reductores de sulfato capaces de respirar en presencia de oxígeno, como se ha encontrado en las esteras de cianobacterias48. En cambio, aunque los reductores de sulfato no pudieron realizar la reducción de sulfato en condiciones óxicas, realizaron la reducción de sulfato directamente en la anoxia (Fig. 4a y Fig. 9 complementaria). Si bien es indetectable en el período óxico de las incubaciones, la reducción del sulfato se reanudó instantáneamente después del agotamiento del oxígeno tanto en el sedimento superficial normalmente sujeto a reoxigenación diaria (0 a 2 cm de profundidad) como en el sedimento anóxico permanente más profundo (10 a 14 cm de profundidad) (Fig. 4a y Complementario). Figura 9). La oxidación rápida de sulfuro a sulfato no pudo explicar la ausencia de reducción de sulfato durante el período óxico, ya que tampoco fue detectada por el método de alambre de plata (Fig. 4b). Ese es el método de elección para detectar la reducción aerobia de sulfato ya que el sulfuro se une instantánea e irreversiblemente a la plata49. La reoxidación de sulfuro incompleta a estados de oxidación de azufre intermedios, por ejemplo, a través de reacciones con óxidos de hierro, también se habría detectado mediante el método de reducción radioquímica utilizado50. Las tasas de reducción de sulfato en las lechadas tratadas con una combinación de catalasa y superóxido dismutasa fueron más altas principalmente directamente con la anoxia (Fig. 4c), lo que sugiere que la recuperación de los reductores de sulfato fue más rápida cuando se eliminaron las ROS. Por lo tanto, mientras que la reducción de sulfato fue controlada por oxígeno, los reductores de sulfato no se mataron, sino que se inactivaron. La rápida recuperación tras la anoxia sugiere que los microbios son resistentes a las ROS, mientras que nuestras incubaciones sugieren que las ROS reducen la respiración. Los microbios pueden tener defensas sustanciales de ROS que permiten una respiración rápida después de la anoxia, pero no son suficientes para superar toda la inhibición de ROS. De manera similar, se ha demostrado que ROS es responsable de la inactivación bacteriana y los cambios en las estructuras de la comunidad microbiana en sedimentos que contienen Fe (II) de un sistema fluvial-aguas subterráneas más estable51.

a Concentraciones de oxígeno (círculos abiertos) y sulfato (SO42−) reducidas (cuadrados abiertos) en mol m−3 sed en lodos durante una transición óxico-anóxica. Las lechadas procedían de sedimentos recolectados el 25 de mayo de 2020. Se muestran las concentraciones de oxígeno para cuatro Exetainers, remuestreados durante el transcurso de la incubación. b Sulfato radiomarcado reducido unido a un alambre de plata (cuadrados cerrados), o al sedimento en el mismo vial de incubación (cuadrados abiertos) en incubaciones que incluyen un alambre de plata sobre una transición óxico-anóxica. Para todas las mediciones de reducción de sulfato, cada punto corresponde a un vial de incubación separado. La línea vertical representa la transición a condiciones anóxicas. c Tasas de reducción de sulfato en lodos de sedimentos desde el 25 de mayo de 2020 durante tres períodos diferentes de incubación. Las suspensiones no se trataron o se modificaron con una combinación de catalasa (CAT) y superóxido dismutasa (SOD). Las barras negras representan la tasa de reducción de sulfato en el período óxico de la incubación, las barras de color gris claro representan la tasa de reducción de sulfato entre el inicio y 2 h después del inicio de la anoxia, las barras grises oscuras la tasa de reducción de sulfato entre 2 h después del inicio de la anoxia y el final de la incubación (20-22,5 h). Las barras de error representan el error estándar de la pendiente.

Los cambios en los niveles de hidrógeno fueron menores en las primeras 24 h de incubación, y los niveles se mantuvieron por debajo de 1 nmol cm-3 sed (Fig. 10 complementaria). Ni el Fe2+ (Fig. 11 complementaria) ni el metano (Tabla complementaria 5) se acumularon inmediatamente después de la anoxia. La acumulación de Fe2+ comenzó después de más de 10 h, mientras que las concentraciones de metano se mantuvieron constantes por debajo de 2 nmol cm−3 sed durante las primeras 24 h. Si bien este período de retraso podría indicar que los fermentadores, los reductores de hierro y los metanógenos son más sensibles a la oxigenación que los reductores de sulfato, estas comunidades están expuestas regularmente al oxígeno, por lo que, bajo presión de selección, probablemente estén adaptadas a la exposición al oxígeno. En lugar de que los procesos anaeróbicos se paralicen durante tanto tiempo, es probable que el hidrógeno, el hierro reducido y el metano se vuelvan a oxidar rápidamente por grupos de aceptores de electrones, como el Fe(III) y el manganeso(III,IV)52, hasta que estos grupos se agoten53. Estos grupos de oxidantes también eliminaron el sulfuro ya que las concentraciones eran muy bajas (Tabla complementaria 6), a pesar de la reducción de sulfato.

Aquí, mostramos que la eliminación de ROS extracelular dentro de los sedimentos permeables intermareales aumenta sustancialmente las tasas potenciales de consumo de oxígeno, reducción de sulfato y acumulación de Fe2+ e hidrógeno. La respiración aeróbica y la reducción de sulfato juntas son responsables de la mayor parte de la mineralización en los sedimentos costeros32, por lo que los factores que limitan estos procesos tienen el potencial de afectar directamente la efectividad de las arenas como filtros biocatalíticos (Fig. 5). Proponemos que las ROS reducen la mineralización biótica ya sea cambiando abióticamente la disponibilidad de carbono orgánico, como la degradación directa de las moléculas orgánicas por ROS13, o debido a efectos bióticos como el estrés oxidativo directo6. Si bien este estudio señala la importancia de las ROS en la biogeoquímica de los sedimentos marinos, el alcance del impacto de las ROS requiere mediciones in situ de estos compuestos en el espacio y el tiempo. Sin embargo, solo hay datos muy limitados sobre el potencial de formación de ROS en los sedimentos marinos y su distribución in situ3,12, lo que limita nuestra comprensión de la importancia de las ROS en la biogeoquímica de los sedimentos.

Las flechas representan los procesos de transporte y producción. Las líneas rojas representan efectos limitantes. El material orgánico en forma de macromoléculas se transporta a los sedimentos. La hidrólisis y la fermentación convierten estas moléculas en, por ejemplo, ácidos grasos e hidrógeno, que son sustratos para los reductores de sulfato y hierro. Además, el oxígeno (O2) se transporta a los sedimentos, donde puede entrar en contacto con azufre y hierro reducidos, dando como resultado, entre otros, hierro férrico (Fe3+) y ROS. Las ROS influyen en las reacciones bióticas con la materia orgánica. La reducción de sulfato y hierro está limitada ya sea indirectamente a través de la fermentación o directamente, lo que no se evalúa más en este estudio.

Se recolectaron sedimentos en el mar de Wadden alemán del área de la barrera trasera detrás de la isla de Spiekeroog, en el llano intermareal de arena Janssand (53°44'25.51"N, 7°41'28.63"E)27,28,29. La planicie está sujeta a rubores advectivos de acuerdo con las mareas, las cuales son semidiurnas y tienen un rango de marea de ~2 m. El piso se inunda durante la marea alta y queda expuesto durante ~6 h alrededor de la marea baja. Se recolectaron muestras de la parte superior arenosa del piso durante la marea baja en cinco ocasiones durante tres temporadas, 25 de mayo, 15 de junio, 28 de julio, 8 de octubre de 2020 y 18 de marzo de 2021. La parte superior del piso tiene un porosidad de 0,33, un tamaño medio de grano de 176 µm y una permeabilidad de ~7,2 × 10−12 m2 (ver refs. 27,28). Se raspó el sedimento de los 2 cm superiores, se transfirió a un bote y se cubrió con agua de mar. Los sedimentos más profundos y los perfiles de profundidad se recolectaron con revestimientos de núcleo. El agua de mar se recogió junto al piso. El 18 de marzo de 2021, se tomaron muestras de agua intersticial in situ para medir Fe2+ y peróxido de hidrógeno utilizando Rhizons (Rhizosphere Research Products, Países Bajos). Los núcleos de sedimentos se muestrearon utilizando revestimientos de núcleos para medir el oxígeno y el peróxido de hidrógeno.

Todas las incubaciones se llevaron a cabo en viales herméticos a los gases de 6 ml, en lo sucesivo denominados Exetainers (Labco, Reino Unido), que se llenaron sin espacio de cabeza, con 2 cm3 de sedimento y 4 ml de agua de mar. Durante la incubación, todos los Exetainer se colocaron en tanques de rodillos impermeables a la luz y se invirtieron cada 30 s, para permitir una mezcla completa de la suspensión. Todas las incubaciones, excepto las incubaciones en octubre de 2020, se iniciaron el mismo día en que se tomaron muestras del sedimento. En octubre de 2020, el sedimento y el agua de mar se almacenaron a 4 °C durante seis días antes de que comenzaran las incubaciones. Las incubaciones se realizaron a temperatura ambiente. Los extainers se llenaron en una mesa de laboratorio después de que el sedimento se mezcló completamente y el agua de mar se agitó para equilibrarla con el aire. Para todas las mediciones excepto el oxígeno, los Exetainers se muestrearon de forma destructiva, por lo que cada punto de tiempo representa un Exetainer individual separado.

Según el experimento, las incubaciones no se trataron o se modificaron con 28 mmol L-1 de molibdato de sodio, 1500 U mL-1 de catalasa, 217 U mL-1 de superóxido dismutasa, una combinación de 217 U mL-1 de superóxido dismutasa y 1500 U mL-1 de 1 catalasa, o 0,5 mg mL−1 de albúmina de suero bovino (BSA). El tratamiento BSA sirvió como control para el tratamiento enzimático, para permitir la separación de los efectos de la actividad enzimática del efecto de la proteína añadida. Se usaron Exetainers separados para medir la reducción de sulfato, la acumulación de hidrógeno y la acumulación de metano, según el experimento. Cuando se midieron el sulfato total y el hierro y el sulfuro disueltos, éstos se midieron a partir del sobrenadante de los Exetainers de hidrógeno.

Las concentraciones de oxígeno se midieron repetidamente a partir de una serie de 3 o 4 Exetainers que se abrieron rápidamente a intervalos regulares para permitir la inserción de un microsensor de oxígeno tipo Clark producido internamente54. Cuando este proceso introdujo una burbuja en el espacio de cabeza del Exetainer, se descartó el Exetainer. Los microsensores de oxígeno se calibraron contra agua de mar saturada de aire y ascorbato de sodio anóxico.

Se trazó una línea de tendencia lineal por tratamiento a través de las mediciones individuales de los Exetainers y se calculó su intersección con una concentración de oxígeno de cero µM, que se definió como la transición entre las condiciones óxica y anóxica. Para cada línea de tendencia, se calculó el error estándar de la pendiente.

La reducción de sulfato se determinó según la ref. 50. En total, se agregaron 250 kBq de 35S-SO42− a cada Exetainer utilizado para las mediciones de reducción de sulfato. Las incubaciones se detuvieron transfiriendo todo el contenido de Exetainers a 6 ml de ZnAc al 20 % (p/v) y luego se almacenaron a -20 °C hasta la destilación. El azufre reducido se destiló de las muestras utilizando una destilación fría de ácido y cromo en un plazo de 2 meses. Todo el azufre extracelular bioactivo, excepto el sulfato, debe capturarse en esta fracción. La radiactividad en la fracción de azufre destilada se determinó con un contador de centelleo (Perkin-Elmer Tri-Carb 4910 TR; utilizando el cóctel de centelleo Ultima-Gold). Las tasas de reducción de sulfato se calcularon trazando una línea de tendencia lineal a través de las mediciones individuales del período anóxico y, para cada línea de tendencia, se calculó el error estándar de la pendiente. Para las incubaciones realizadas en mayo de 2020, se calculó la reducción de sulfato en lechadas no tratadas y lechadas tratadas con una combinación de catalasa y superóxido dismutasa para diferentes períodos de incubación (óxico, <2 h después de la anoxia y >2 h después de la anoxia).

En julio de 2020, también se determinó la reducción de sulfato como se indicó anteriormente con la inclusión de un alambre de plata del doble de la longitud del Exetainer, para aumentar la sensibilidad a la reducción de sulfato óxico49. Los exetainers se muestrearon como se indicó anteriormente, con una resolución más alta durante el período óxico. Luego, el alambre de plata se enjuagó dos veces en sulfato de sodio 50 mM y luego se determinó la radiactividad usando un contador de centelleo.

En cada punto de tiempo durante la incubación, se creó un espacio de cabeza de 2 ml en un Exetainer usando gas nitrógeno mediante la eliminación de 2 ml de sobrenadante. El Exetainer se agitó vigorosamente durante 2 min para permitir el equilibrio del espacio de cabeza, luego se inyectó 1 ml del espacio de cabeza en un cromatógrafo de gases (Peak Performer RCP 910-Series, Peak Laboratories, EE. UU.) usando una jeringa hermética a gas y presión. El cromatógrafo de gases se calibró frente a un estándar de hidrógeno de 100 ppm (Air Products, Alemania). Las tasas de acumulación de hidrógeno se calcularon trazando una línea de tendencia lineal a través de los puntos individuales y, para cada línea de tendencia, se calculó el error estándar de la pendiente.

El sobrenadante que se reemplazó por N2 durante la separación de cabeza de los Exetainers para la determinación de hidrógeno se usó para medir el hierro, el sulfuro y el sulfato disueltos. Inmediatamente después de retirar el sobrenadante con una jeringa, la jeringa se conectó a un filtro de PTFE de 0,2 µm. Los primeros 0,5 ml de la jeringa se transfirieron directamente a 0,1 ml de ZnAc al 5 % (p/v) para el posterior análisis de sulfuro y/o sulfato. En total, se añadió 1 ml del volumen restante directamente a 0,1 ml de ferrozina para las mediciones posteriores de hierro disuelto. El hierro disuelto se midió espectrofotométricamente. Las muestras de agua intersticial recolectadas con Rhizons se fijaron con ferrozina (para Fe2+; marzo de 2021) y ZnAc (para sulfuro; mayo de 2020) y se transfirieron a cubetas y se midieron con métodos espectrofotométricos. El sulfuro se midió espectrofotométricamente por el método del azul de metileno55 y el hierro disuelto por el método de la ferrozina56. El sulfato se midió usando un cromatógrafo de iones (Metrohm 920 Compact IC Flex, Metrohm AG, Suiza) con trampa de zinc, calibrado contra una curva estándar de un estándar de sulfato.

Las suspensiones en Exetainers en julio de 2020 utilizadas para el análisis de metano se fijaron con 200 µL de solución saturada de ZnCl2 y se almacenaron boca abajo hasta el análisis. Se creó un espacio de cabeza de 2 ml usando gas helio y se inyectó un espacio de cabeza de 500 µl en un cromatógrafo de gases usando una jeringa hermética a gas y presión. El cromatógrafo de gases se calibró frente a un estándar de metano de 100 ppm (Air Liquide, Alemania).

El hierro en fase sólida se extrajo de los sedimentos en mayo y julio de 2020. Se tomaron muestras de ~100–500 mg de la superficie del sedimento (0–2 cm de profundidad), o de una profundidad de 10–14 cm en un núcleo recién cortado. se transfirió rápidamente a HCl 0,5 M y se dejó reaccionar durante 0,5 h. Luego, el extracto se filtró inmediatamente a través de filtros de jeringa de PTFE de 0,2 µm y se analizó espectrofotométricamente utilizando el método de la ferrozina56.

El sensor consistía en un ánodo de platino de 50 µm de espesor grabado con cloruro de platino (8 % de PtCl4 en agua MilliQ), un protector de platino grabado de 100 µm de espesor y una referencia de platino grueso. El ánodo, la protección y la referencia se montaron en una carcasa de vidrio, con el ánodo de detección a una distancia aproximada de 50 µm de la punta. El diámetro de la punta del capilar exterior tenía un diámetro de 25–30 µm y una abertura de punta de 10 µm. Antes de montar los electrodos, la punta del capilar exterior se selló con una fina membrana de poliuretano (D6)57. La membrana se disolvió en tetrahidrofurano (50 mg mL−1) y se aplicó sumergiendo brevemente el capilar en la solución que se mantiene en la punta de una pipeta Pasteur y se dejó curar durante la noche. La membrana se aplicó bajo guía microscópica. La membrana separaba el electrolito del agua de mar pero era permeable al peróxido de hidrógeno. Después de montar los electrodos en la carcasa, el sensor se llenó con electrolito, un tampón de borato/cloruro de potasio (borato 50 mM, cloruro de potasio 3 M y ferrozina 500 µM), con pH 9. El rendimiento del sensor se describe en la información complementaria.

El sensor se conectó a un picoamperímetro y se polarizó a +700 mV hasta que se obtuvo una corriente estable, lo que sucedió normalmente en una hora. El medio en el que se utilizó el sensor se conectó a un electrodo de referencia externo. Los sensores se calibraron antes de su uso en un vaso de precipitados agitado con agua de mar filtrada a la que se añadieron partes alícuotas de peróxido de hidrógeno al 3 % estabilizado.

Los microperfiles de peróxido de hidrógeno en estado estacionario se midieron con el nuevo microsensor de peróxido de hidrógeno (consulte Sensor de peróxido de hidrógeno, Información complementaria, Tabla complementaria 7 y Figuras complementarias 12 y 13) en un núcleo de sedimento recolectado el 18 de marzo de 2021. Se midieron microperfiles de oxígeno paralelos usando un microsensor de oxígeno como se describe en la ref. 54. La interfaz entre la columna de agua suprayacente y el sedimento se fijó en la profundidad cero. La columna de agua se agitó continuamente para asegurar una columna bien mezclada y una capa límite constante. El microsensor de oxígeno se calibró en 2 puntos (aire y 1 M Na-ascorbato pH 11). El microsensor de peróxido de hidrógeno se calibró mediante la adición incremental de una solución de peróxido de hidrógeno al 3% al agua de mar. Los microperfiles se midieron utilizando un micromanipulador equipado con motor, controlado por una computadora portátil en la que también se adquirieron los datos.

La producción de peróxido de hidrógeno se calculó utilizando el perfil de profundidad de estado estacionario. Los flujos se calcularon multiplicando el coeficiente de difusión molecular efectivo (Deff = 1,18 × 10−8 m2 s−1) por el gradiente de concentración, donde Deff = D0(1,13 × 10−9 m2 s−1) × porosidad−2. Luego se calculó la conversión (producción o consumo) usando el cambio en el flujo sobre la profundidad.

La dinámica del peróxido de hidrógeno y el oxígeno se evaluó mediante la adición de agua de mar saturada de oxígeno y una solución de peróxido de hidrógeno al sedimento en núcleos paralelos. Una aguja conectada a una jeringa llena de agua de mar, o agua de mar que contenía peróxido de hidrógeno, se insertó lentamente en el sedimento. Se tuvo cuidado de que la inyección se produjera cerca de los sensores. Las concentraciones de peróxido de hidrógeno y oxígeno se midieron a lo largo del tiempo, manteniendo los sensores a una profundidad constante (3 o 4 cm).

Las concentraciones de peróxido de hidrógeno del agua intersticial del sedimento se determinaron en un sistema FeLume58,59, esencialmente una celda de flujo circular con un fotomultiplicador colocado directamente en la parte superior para detectar los fotones de una reacción quimioluminiscente en la celda de flujo. La combinación de celda de flujo y detector se colocó en una caja negra para protegerla contra la interferencia de la luz. El peróxido de hidrógeno es proporcional al número de fotones producidos por la reacción quimioluminiscente con trifluorometanosulfonato (AE) de carboxilato de 10-metil-9-(p-formilfenil)-acridinio en condiciones alcalinas58,59. El análisis se llevó a cabo en un modo de inyección de flujo. Las soluciones de reactivos se prepararon en agua MilliQ de 18,2 MΩ-cm con reactivos de grado analítico. Un tampón de fosfato de pH 3 con reactivo AE recién 2 µM sirvió como solución portadora de la muestra. Se usó una válvula inyectora de 6 vías con un bucle de muestra de 50 µL para inyectar las muestras y los estándares en la corriente portadora. Tanto la corriente portadora como una solución de carbonato de sodio 0,1 M (pH 11,3) se bombearon utilizando una bomba peristáltica (Gilson Minipuls 3) a velocidades de flujo de 2 mL min−1 en la celda de flujo. Directamente al mezclar el flujo portador y el tampón alcalino comenzó la reacción quimioluminiscente.

Se añadió catalasa (10 U mL−1) a los reactivos AE y carbonato para eliminar el peróxido de hidrógeno de fondo. Los reactivos con catalasa añadida se dejaron durante un par de horas, lo que ayudó a obtener una línea de base estable para el ensayo. Para la calibración, se prepararon soluciones estándar (0,5–50 µM) de peróxido de hidrógeno en agua de mar envejecida filtrada a 0,22 µm recolectada del área de muestreo. Después de la extracción, las muestras de agua intersticial se inyectaron inmediatamente en el FeLume en funcionamiento. El tiempo de respuesta para obtener un pico quimioluminiscente fue de ~15 s después de la inyección. Los estándares se inyectaron periódicamente durante los ensayos, para verificar la deriva. También se inyectaron estándares de peróxido de hidrógeno con catalasa añadida (100 U mL−1) para confirmar la desaparición de la señal durante el ensayo.

Los poros contienen altas concentraciones de Fe2+ (Suplementario. Fig. 3). La oxidación de Fe2+ durante el muestreo y el análisis puede conducir a la generación de peróxido de hidrógeno. Para evitar dicha interferencia por parte del Fe2+, agregamos ~200 µM de ferrozina a la jeringa de muestreo mientras extraíamos de 2 a 3 ml de agua intersticial usando Rhizons (Rhizosphere Research Products, Países Bajos). También se añadió ferrozina a los reactivos y estándares en concentraciones similares para evitar cualquier sesgo. La ferrozina no tiene ningún efecto sobre las concentraciones de peróxido de hidrógeno58.

En julio de 2020 y marzo de 2021, se extrajeron núcleos del piso superior utilizando revestimientos de núcleo con puertos de 1 cm perforados en el costado cada 2 cm. En el banco de arena (o en el puerto en marzo de 2021), se llenaron 12 ml de Exetainers con 10 ml de solución de NaCl al 35 % (p/v) (6 ml de Exetainers con 4 ml de solución de NaCl al 35 % (p/v) en marzo de 2021) , en una modificación del procedimiento descrito en la ref. 60. Se extrajeron 2 cm3 de sedimento de los núcleos cada 2 cm a través de los puertos utilizando jeringas de corte y se transfirieron a los Exetainers. Los exetainers se taparon sin espacio de cabeza. Cuatro Exetainers sirvieron como controles y se llenaron con una solución de NaCl al 35 % (p/v) para compensar el hidrógeno producido durante el transporte. Inmediatamente después de regresar al laboratorio doméstico en Bremen (~3 h después), se reemplazaron 2 ml de la fase acuosa de cada Exetainer con gas nitrógeno. Después del equilibrio, las concentraciones de hidrógeno en el espacio de cabeza se midieron usando un cromatógrafo de gases (ver mediciones de hidrógeno). El hidrógeno presente en los Exetainers de control se restó de las cantidades en los Exetainers con sedimento añadido, después de corregir el volumen de agua ligeramente aumentado en los Exetainers de control.

Se utilizaron las tasas de renovación de carbono para lodos no tratados y lodos tratados con una combinación de catalasa y superóxido dismutasa para evaluar la influencia de ROS en la renovación de carbono en los sedimentos. La renovación de carbono se calculó utilizando la respiración aeróbica y las tasas de reducción de sulfato para lodos de sedimentos recolectados en junio de 2020. Se trazaron líneas de tendencia lineal a través de las mediciones de oxígeno individuales y las mediciones de sulfato reducido para lodos no tratados y lodos tratados con una combinación de catalasa y superóxido dismutasa. . Para las tasas de reducción de sulfato, solo se utilizó el período anóxico de las incubaciones. Se utilizó una estequiometría de sulfato:carbono de 1:2 y de oxígeno:carbono de 138:106 para convertir estas tasas en tasas de recambio de carbono. Dado que la reducción de sulfato es la vía anaeróbica dominante en los sedimentos marinos costeros, las tasas de renovación de carbono sumadas derivadas de la respiración aeróbica y la reducción de sulfato son una estimación confiable de la tasa de renovación de carbono total a través de la respiración biótica.

Los datos que respaldan los hallazgos de este estudio están disponibles en el documento y sus archivos complementarios. Los datos fuente se proporcionan con este documento y están disponibles en PANGEA en https://doi.org/10.1594/PANGAEA.955443.

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Agradecemos a Gaby Eickert, Karin Hohmann, Vera Hübner, Anja Niclas, Ines Schröder y Cäcilia Wigand por su papel en el desarrollo del sensor de peróxido de hidrógeno, la construcción del sensor y la asistencia técnica. Se agradece a Volker Meyer por construir el sistema FeLume y crear su software, a Gunter Wegener por su asistencia con las mediciones de hidrógeno, a Elisa Merz por su ayuda durante el muestreo y a BTS Bootstouren Spiekeroog por el transporte. Damos las gracias a Tim Ferdelman para los debates fructíferos. Agradecemos a Anders Tjell por proporcionar la membrana de poliuretano. Este estudio fue financiado por la Sociedad Max Planck y la Fundación Nacional de Ciencias (CMH; NSF OCE-1924236).

Financiamiento de acceso abierto habilitado y organizado por Projekt DEAL.

Marit R. van Erk

Dirección actual: Departamento de Ciencias de la Tierra, Universidad de Utrecht, Utrecht, Países Bajos

Subhajit Basu

Dirección actual: Escuela de Ciencias y Tecnología de la Salud (SoHST), Universidad de Estudios de Petróleo y Energía (UPES), Dehradun, Uttarakhand, 248007, India

Los siguientes autores contribuyeron igualmente: Marit R. van Erk, Olivia M. Bourceau.

Instituto Max Planck de Microbiología Marina, Bremen, Alemania

Marit R. van Erk, Olivia M. Bourceau, Chyrene Moncada, Subhajit Basu y Dirk de Beer

Departamento de Química y Geoquímica Marina, Institución Oceanográfica Woods Hole, Woods Hole, MA, EE. UU.

Colleen M. Hansel

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Conceptualización: MvE, OB y DdB; investigación: MvE, OB, CM, SB y DdB; metodología: MvE, OB, CH y DdB; visualización: MvE y OB; redacción—borrador original: MvE y OB; redacción—revisión y edición: MvE, OB, CM, SB, CH y DdB

Correspondencia con Marit R. van Erk u Olivia M. Bourceau.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Nature Communications agradece a los revisores anónimos por su contribución a la revisión por pares de este trabajo. Los informes de los revisores están disponibles.

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van Erk, MR, Bourceau, OM, Moncada, C. et al. Las especies reactivas de oxígeno afectan el potencial de los procesos de mineralización en las llanuras intermareales permeables. Nat Comun 14, 938 (2023). https://doi.org/10.1038/s41467-023-35818-4

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Recibido: 10 diciembre 2021

Aceptado: 03 enero 2023

Publicado: 20 febrero 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41467-023-35818-4

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Las especies reactivas de oxígeno afectan el potencial de los procesos de mineralización en las planicies intermareales permeables