Efectos de las fuentes de proteína no degradable del rumen sobre las emisiones de óxido nitroso, metano y amoníaco del estiércol de corrales de engorde

Scientific Reports volumen 12, Número de artículo: 9166 (2022) Citar este artículo

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Se evaluaron los efectos de las fuentes de proteína no degradable en el rumen (RUP) en las dietas sobre las emisiones de metano (CH4), óxido nitroso (N2O) y amoníaco (NH3) del estiércol de ganado de engorda. Presumimos que el uso de diferentes fuentes de RUP en las dietas reduciría la pérdida de N a través de la orina y contribuiría a reducir las emisiones de N2O, CH4 y NH3 al medio ambiente. El ganado Nellore recibió diferentes dietas (18 animales/tratamiento), incluyendo harina de soya (fuente SM, RDP), harina de soya by-pass (fuente BSM, RUP) y harina de gluten de maíz (fuente CGM, RUP). La fuente de proteína no afectó la concentración de N y C en la orina, la concentración de C en las heces y el balance de N (P > 0.05). Las fuentes RUP dieron como resultado una emisión de N2O más alta que la fuente RDP (P = 0,030), mientras que BSM dio como resultado una emisión de N2O más alta que CGM (P = 0,038) (SM = 633, BSM = 2521 y CGM = 1153 g ha− 2N–N2O); sin embargo, no hubo diferencias en la emisión de CH4 y NH3 (P > 0.05). En conclusión, el uso de RUP en las dietas no afectó la excreción de N del ganado vacuno ni las emisiones de CH4 y NH3 del estiércol, pero aumentó la emisión de N2O del estiércol.

La finalización del ganado en corrales de engorde en confinamiento permite el uso de fuentes de alimentación adecuadas a los requerimientos del animal, lo que aumenta la productividad y la calidad de la carne1. Sin embargo, este sistema es responsable de una mayor acumulación de estiércol, que contiene varios componentes como N y materia orgánica2. Estos componentes pueden sufrir transformaciones y servir como fuente de emisión de gases de efecto invernadero (GEI), como el óxido nitroso (N2O) y el metano (CH4)3,4,5, así como de amoníaco (NH3)6,7. Las emisiones de gases de efecto invernadero contribuyen al calentamiento global8, mientras que la volatilización del NH3 daña la salud humana7,9 y potencialmente aumenta las emisiones de GEI, ya que el NH3 es un precursor de la generación de N2O10.

El óxido nitroso se emite a través de la transformación de amonio (NH4+) y nitrato (NO3–) en el suelo durante la nitrificación, desnitrificación11 y desnitrificación nitrificante12 mediada por hongos, bacterias y arqueas13. Estos procesos se ven afectados por la precipitación, la temperatura y la disponibilidad de sustrato14,15. La magnitud de la emisión de gases del estiércol de ganado depende de la forma y concentración de N16. Por lo tanto, la reducción de la pérdida de N a través de las excretas de los rumiantes, específicamente de N en forma de urea, es relevante para mitigar la emisión de N2O, ya que el 70% del N excretado por los rumiantes es en forma de urea, que libera NH4+ tras la hidrólisis17. Además, la hidrólisis microbiana de la urea da como resultado la emisión de NH318; por lo tanto, la reducción de N-urea de las excretas podría reducir directamente la emisión de NH319.

La cantidad de CH4 emitida por el estiércol es pequeña en comparación con la cantidad total de CH4 entérico producido por los rumiantes20. Sin embargo, la emisión del estiércol en los corrales de engorde es relevante, ya que grandes volúmenes de estiércol pueden resultar en una mayor emisión de CH421. El contenido de nitrógeno y C22, la humedad y la temperatura23 son los principales moduladores de las emisiones de CH4. Las estrategias dirigidas a aumentar la eficiencia del uso de N, lo que resulta en una menor excreción de N, pueden modificar la proporción de CN del estiércol, que es un factor importante responsable de la reducción de la emisión de CH424. La alta proporción de CN puede promover el crecimiento de poblaciones de arqueas metanogénicas que pueden cumplir con sus requisitos de proteínas y, por lo tanto, no reaccionan con el contenido de carbono restante del sustrato, lo que resulta en una baja producción de CH425. Por lo tanto, la reducción de la excreción de nutrientes por parte de los animales puede servir como una estrategia para mitigar las emisiones de CH4 del estiércol.

Optimizar el uso de N por parte de los rumiantes puede reducir la pérdida de N a través de la orina y, por lo tanto, minimizar las emisiones de NH37 y N2O del estiércol26. Reducir la cantidad de proteína degradable en el rumen (RDP) y aumentar la cantidad de proteína no degradable en el rumen (RUP) en las dietas puede aumentar la eficiencia general del N y permitir el suministro adecuado de proteína metabolizable (PM) para llegar al intestino delgado27. Por lo tanto, planteamos la hipótesis de que diferentes fuentes de RUP en las dietas reducirían la pérdida de N a través de la orina y contribuirían a disminuir las emisiones de N2O, CH4 y NH3 al medio ambiente. Al modular la dieta para reducir la excreción de N, existe la posibilidad de afectar la producción de CH428 entérico. Sin embargo, en nuestro estudio, el enfoque fue entender cómo las fuentes de RUP pueden afectar la emisión en las excretas, por lo que no se midió la emisión de CH4 entérico. La evaluación in situ permitirá obtener emisiones más representativas del entorno del feedlot. Por lo tanto, el objetivo del presente estudio fue evaluar los efectos de las fuentes de RUP en las dietas sobre las emisiones de N2O, CH4 y NH3 del estiércol de Nellore terminado en corrales de engorde e identificar las variables impulsoras clave que regulan la producción de estos gases.

No hubo diferencias en el contenido de C y N o C/N de las muestras de orina y heces entre las fuentes RUP y RDP (P > 0,05) (Tabla 1). La inclusión de CGM como fuente de RUP en la dieta aumentó el contenido de N (P = 0,012) pero disminuyó la C/N en las muestras fecales en comparación con la inclusión de BSM como fuente de RUP (P = 0,009). Sin embargo, no hubo diferencias en la C/N de las muestras de orina entre las fuentes RUP y RDP (P = 0,632).

Ninguna de las tres fuentes de proteína evaluadas afectó el consumo de N, la excreción fecal y urinaria de N, la excreción de N total y la retención de N total (P > 0.05). No hubo diferencias en la excreción fecal y urinaria de N, la retención de N (% de ingesta) o la excreción fecal y urinaria de N (% excretado) entre las tres fuentes de proteína (P > 0,05).

La temperatura media durante el período de muestreo de las emisiones de N2O y CH4 fue de 20 °C; las temperaturas más baja (3,3 °C) y más alta (35,2 °C) se registraron cerca del día 49 de muestreo y en el último día de muestreo, respectivamente. La precipitación acumulada durante todo el período experimental fue de 33,6 mm, ocurriendo durante 7 días diferentes (Fig. 1).

Precipitación diaria y temperatura ambiente mínima diaria (Tmin), diaria, media (Tmean) y máxima diaria (Tmax) durante todo el período de muestreo de emisiones de N2O y CH4. Los datos fueron recuperados de la Estación Agrometeorológica del Departamento de Ciencias Exactas (FCAV/UNESP), ubicada a 1 km del área experimental.

Los flujos medios diarios de N2O y CH4 variaron de −62 a 318 µg N2O m2 h−1 y de −125 a 321 µg CH4 m2 h−1, respectivamente, durante el período experimental (Fig. 2). El pico más alto de emisión de N2O se observó en el día 21, en todos los tratamientos. El mismo día también se observó un aumento en los flujos de CH4. Las diferencias en los flujos de N2O y CH4 entre tratamientos ocurrieron en algunos días de evaluación y no fueron consistentes a lo largo del período estudiado.

fuente de proteína degradable en el rumen (RDP), BSM = estiércol de animales alimentados con harina de soja by-pass como fuente de proteína no degradable en el rumen (RUP), CGM = estiércol de animales alimentados con harina de gluten como fuente de RUP. Valores de p para N2O (tratamiento = 0,003; tiempo < 0,001; interacción tratamiento × tiempo < 0,001) y CH4 (tratamiento = 0,165; tiempo < 0,001; interacción tratamiento × tiempo < 0,005). Cámara considerada como unidad experimental (n = 9). Las barras de error que representan el error estándar de la media.

Flujos de N2O y CH4 del estiércol de bovinos Nellore alimentados con fuentes de proteína ruminal no degradable durante la fase de engorde en corrales de engorde. SM = estiércol de animales alimentados con harina de soja como

Las fuentes de proteína no afectaron la emisión acumulada de CH4 del estiércol animal (P > 0,05) (Cuadro 2). Sin embargo, el estiércol de los animales alimentados con fuentes de RUP resultó en una emisión de N2O acumulada mayor que la de los animales alimentados con la fuente de RDP (P = 0,030). Las emisiones del estiércol del ganado alimentado con CGM fueron casi el doble y las emisiones del estiércol del ganado alimentado con BSM (P = 0,038) se cuadruplicaron en comparación con el ganado alimentado con SM.

Se observó una interacción entre el tiempo de muestreo y la fuente de proteína para MS, MO, N, C y NH4+ (Cuadro 3, Fig. 3). El estiércol de los animales alimentados con CGM presentó menor contenido de N y mayor NH4+ que el de los animales alimentados con SM el día 42 (P < 0.001), mientras que el día 63 se observaron valores más altos de N y NH4+ para el estiércol de los animales alimentados con CGM en relación a BSM (P = 0,002 y P = 0,010 respectivamente) y SM (P = 0,004 y P < 0,001, respectivamente). El estiércol de los animales alimentados con SM mostró un mayor contenido de C que el de los animales alimentados con RUP el día 42 (P = 0,001). El estiércol de los animales alimentados con SM mostró una C/N mayor que el de los animales alimentados con RUP (P = 0,001). El contenido de nitrato de las muestras analizadas no fue detectable.

fuente durante la fase de acabado en feedlot. SM = estiércol de animales alimentados con harina de soja como fuente de proteína degradable en rumen (RDP), BSM = estiércol de animales alimentados con harina de soja by-pass como fuente de proteína no degradable en rumen (RUP), CGM = estiércol de animales alimentados con harina de gluten de maíz como fuente de RUP. Letras diferentes representan diferencias significativas por la Prueba de Tukey (P ≤ 0.05) dentro de la interacción tratamiento vs tiempo. Cámara considerada como unidad experimental (n = 9). Las barras de error que representan el error estándar de la media.

Contenido de materia seca, materia orgánica, N, C y NH4+ del estiércol, depositado en el suelo, de bovinos Nellore alimentados con proteína no degradable ruminal

No hubo correlaciones de las emisiones de gases del estiércol (N2O y CH4) con N, C, relación C/N, MS, MO y NH4+ (P > 0.05) (Cuadro 4). El nitrógeno se correlacionó positivamente con C (P < 0,001) y OM (P < 0,002). El carbono se correlacionó positivamente con la relación C/N (P < 0,001). El amonio se correlacionó positivamente con la MO (P = 0,045).

Se observó una correlación positiva entre CH4 y C/N el día 42 (P = 0,025), y entre CH4 y NH4+ el día 63 (P = 0,001). El día 105, el N2O se correlacionó positivamente con la DM (P = 0,018) y el NH4+ (P = 0,008) (Tabla 5).

La temperatura media durante el período de muestreo de las emisiones de NH3 fue de 25 °C. Las temperaturas más baja (15,2 °C) y más alta (37,3 °C) se registraron el primer día de muestreo y el día 19, respectivamente. La precipitación acumulada durante todo el período experimental fue de 320,5 mm, ocurriendo en 30 días diferentes (Fig. 4).

Precipitación diaria y temperatura ambiente mínima diaria (Tmin), media diaria (Tmean) y máxima diaria (Tmax) durante todo el período de muestreo de emisiones de NH3. Los datos fueron recuperados de la Estación Agroclimatológica del Departamento de Ciencias Exactas (FCAV/UNESP), ubicada a 1 km del área experimental.

El estiércol de todos los tratamientos mostró la mayor emisión media diaria de NH3 en el primer día de evaluación (Fig. 5). Posteriormente, la emisión de NH3 disminuyó hasta el cuarto día de evaluación en todos los tratamientos. A partir del día 19 se observó un nuevo pico de emisión de NH3 en todos los tratamientos. El tratamiento SM presentó un pequeño aumento en la emisión de NH3 en los días 38 y 51, mientras que los tratamientos BSM y CGM presentaron una disminución en la emisión. La emisión de amoníaco bajo todos los tratamientos cesó por completo el día 77. Del día 13 al 25, la emisión acumulada de NH3 bajo el tratamiento SM fue más alta que bajo los tratamientos BSM y CGM. Sin embargo, después de este período, no se observaron diferencias entre los tratamientos.

fuente de proteína degradable en rumen (RDP), BSM = estiércol de animales alimentados con harina de soya by-pass como fuente de proteína no degradable en rumen (RUP), CGM = estiércol de animales alimentados con harina de gluten de maíz como fuente de RUP. Cámara considerada como unidad experimental (n = 9). Las barras de error que representan el error estándar de la media.

Emisión media diaria de NH3 del estiércol de bovinos Nellore alimentados con fuentes de proteína ruminal no degradable durante la fase de engorde en corrales de engorde. Las evaluaciones comenzaron después de que los animales fueran retirados del corral de engorde. SM = estiércol de animales alimentados con harina de soja como

No hubo diferencias significativas en la emisión acumulada de NH3 del estiércol durante el período evaluado y el contenido de MS, MO, N y C (P > 0.05) del estiércol entre las tres fuentes de proteína (Cuadro 6). Asimismo, no hubo diferencias en la relación C/N del estiércol entre las fuentes RDP y RUP (P = 0,491). Sin embargo, el estiércol de los animales alimentados con BSM mostró una relación C/N mayor que la de los animales alimentados con CGM (P < 0,001). El estiércol de los animales alimentados con RDP mostró una mayor concentración de NH4+ que el de los animales alimentados con RUP (P < 0,001); sin embargo, no hubo diferencias en la concentración de NH4+ entre el estiércol de los animales alimentados con CGM y BSM (P = 0,670).

El uso de fuentes de RUP en la dieta no redujo la pérdida de N por la orina. Mientras tanto, aumentó la emisión de N2O pero no afectó la emisión de CH4 del estiércol. Por lo tanto, se rechazó nuestra hipótesis de que la inclusión de RUP en la dieta reduciría la pérdida de N y contribuiría a reducir las emisiones de N2O y CH4 del estiércol.

El estiércol depositado en el suelo aumenta su contenido de N y C, alterando así la tasa de mineralización de N y estimulando la producción de N2O29,30. Mientras tanto, el C lábil liberado durante la descomposición del material regula la estacionalidad de la producción de N2O y N230. Las formas inorgánicas de N (NH4+ y NO3−) son determinantes de la producción de N2O. El estiércol de los animales alimentados con BSM y CGM presentó una mayor concentración de NH4+ que el de los animales alimentados con SM en el día 42 y en el 63 solo para el tratamiento con CGM, evidenciando una variación temporal de las características del estiércol en relación a los tratamientos, resultando probablemente en una mayor hidrólisis de urea en estos momentos (Tabla 3, Fig. 3). La mayor concentración de NH4+ bajo los tratamientos RUP puede haber promovido la nitrificación o desnitrificación, lo que resultó en la producción de N2O17 (Tabla 2).

Se esperaba una reducción en el N urinario con la inclusión de RUP en las dietas, ya que se observa un aumento en la eficiencia del uso de N cuando se usan cantidades más bajas de RDP en la dieta31. En otras palabras, la concentración reducida de NH3 en el rumen se compensó mediante un mayor reciclaje de urea para mantener una concentración ruminal óptima de NH3 para el máximo crecimiento microbiano, disminuyendo así su excreción urinaria de N27,34,35. Sin embargo, esto no ocurrió porque el contenido de RDP en las dietas con RUP probablemente satisfizo la demanda microbiana de N, por lo que no logró suficiente reciclaje de urea y permitió una excreción urinaria de N similar a la dieta con RDP (Tabla 1).

Las cantidades elevadas de aminoácidos que llegan al intestino delgado es otro factor que contribuye a una mayor pérdida de N. Cuando se absorben en exceso o en desequilibrio con respecto a los requisitos del animal, estos aminoácidos pueden oxidarse para producir energía, lo que lleva a la producción de urea en el hígado, que luego se excreta a través de la orina. Esto puede ocurrir cuando la dieta ofrece niveles adecuados de NH3 para satisfacer la demanda ruminal34. Por lo tanto, el exceso de concentración de PC en la dieta, ya sea como RDP o RUP, puede contribuir a la excreción urinaria de N.

La mayor emisión de N2O del estiércol de los animales alimentados con las fuentes RUP (Cuadro 3). Esto indica que estas dietas probablemente tenían un mayor contenido de urea en el estiércol, ya que la emisión de N2O se ve particularmente afectada por el contenido de urea en la orina35.

Cuando se utilizan niveles más altos de RUP en la dieta, se espera un cambio en la ruta de excreción de orina a heces debido a una mayor cantidad de proteína intacta que llega al intestino, lo que contribuye a la excreción fecal de N cuando no se absorbe38,39. Sin embargo, no hubo diferencias en la excreción fecal de N entre los tratamientos RDP y RUP (Tabla 1), aunque la concentración fecal de N difirió entre las dos fuentes de RUP. Esto podría atribuirse a la distinta composición de aminoácidos oa las diferentes estructuras químicas de estas fuentes. Los procesos a los que se han sometido el maíz (gluten de maíz, subproducto de la molienda húmeda del maíz) y la soja (tratada térmicamente) pueden hacer que la proteína sea indegradable en el rumen o no disponible38.

A pesar de las diferentes composiciones del estiércol entre los tratamientos (Cuadro 3), no hubo diferencias en la emisión de CH4 (Cuadro 2). Los contenidos de nitrógeno y MO y la relación C/N del estiércol son factores importantes asociados con la emisión de CH441,42. Sin embargo, se observaron diferencias en la composición química del estiércol entre los tratamientos en algunos días de muestreo (Fig. 3). Este resultado puede estar relacionado con variaciones en las condiciones ambientales, como la temperatura y la precipitación, que pueden alterar la composición química del estiércol. Sin embargo, estas diferencias entre los tratamientos no fueron consistentes durante todo el período experimental, lo que justifica la falta de diferencias en la emisión de CH4.

En el estiércol, la mayor parte del contenido de N proviene del N excretado a través de la orina en forma de urea, que se hidroliza rápidamente a NH4+, y también se producen pérdidas de N de las formas orgánicas de las heces41. El N orgánico puede promover la emisión de CH4, jugando un papel importante en la transformación del acetato a CH442, mientras que el N mineral como NH4+ puede inhibir la producción de CH4, rompiendo el vínculo entre acidificación y metanogénesis en procesos anaeróbicos43.

Los flujos de óxido nitroso y CH4 variaron de −62 a 318 µg N2O m2 h−1 y de −125 a 321 µg CH4 m2 h−1, respectivamente, durante el período experimental (Fig. 2). Estos flujos mostraron una gran variación, lo que se puede atribuir a varios factores, como la variación temporal en la composición química del estiércol debido a las variaciones en las condiciones climáticas, como se explicó anteriormente (Cuadro 3, Fig. 3). Otros investigadores44 informaron una gran variación en las emisiones, principalmente asociada con la deposición irregular de heces y orina en la superficie, lo que también puede haber ocurrido en el presente estudio.

La deposición y acumulación frecuente de heces y orina en el suelo no aumentó las emisiones de CH4 y N2O con el tiempo en todos los tratamientos. El pisoteo por animales puede haber causado la aireación del material de la superficie y haber proporcionado un ambiente desfavorable para la acción de bacterias metanogénicas y microorganismos nitrificantes/desnitrificantes. Además, la humedad en el corral de engorde no aumentó con el tiempo, con base en el contenido de MS del estiércol, excepto en días lluviosos (Cuadro 3). Esto probablemente esté relacionado con el clima seco en esa época del año, asociado con el suelo compactado del feedlot.

Las precipitaciones y los cambios de temperatura afectan fuertemente la emisión de CH445. Durante el período de estudio, el flujo de CH4 estuvo relacionado con estas variables. En el día 21, se observaron picos de emisión aumentados en todos los tratamientos, probablemente debido a la precipitación de la semana anterior. Teniendo en cuenta que la emisión de CH4 ocurre en condiciones anaeróbicas, la precipitación puede haber favorecido mayores emisiones debido al mayor contenido de humedad del estiércol46. El día 49 se observó una reducción de la emisión de CH4, posiblemente debido al descenso de la temperatura ese día. Considerando que la emisión de CH4 es un proceso biológico y anaeróbico, la temperatura puede actuar como un factor limitante al reducir la actividad del metanógeno47. Después de este período, la emisión de CH4 tendió a estabilizarse, probablemente debido a la ausencia de precipitaciones elevadas y poca variación de temperatura (Fig. 1).

La emisión media de CH4 bajo todos los tratamientos durante la fase de finalización en el corral de engorde (SM = 53 µg C–CH4 m2 h−1; BSM = 33 µg C–CH4 m2 h−1; CGM = 16 µg C–CH4 m2 h−1 ; media de 8,8 g C–CH4 día−1 corral−1) en el presente estudio fue inferior a los valores informados por otros investigadores (media de 110 g día−1 corral−1)48 en condiciones climáticas similares y una densidad de corral de 6 m2 por animal, sin embargo, se hormigonó el piso y se retiraron las excretas cada 15 días. La baja humedad del estiércol posiblemente fue responsable de las bajas emisiones de CH4, porque incluso en condiciones químicas favorables, la actividad microbiana se limita a niveles bajos de humedad. Cabe destacar que la densidad en cada corral fue de 30 m2 por animal y las evaluaciones se realizaron cerca de los comederos, en un área de 6,5 m × 10 m con mayor deposición de excretas. La densidad de animales se refleja en la condición de depósito y acumulación de excretas en la superficie, y es un factor relevante a considerar al momento de evaluar las emisiones de gases en los feedlots49.

En algunos días de muestreo, la absorción de CH4 ocurrió predominantemente a través del consumo de CH4 atmosférico, lo que puede ocurrir en ambientes aeróbicos39. El medio ambiente es una fuente de CH4 cuando el balance entre la producción metanogénica y el consumo metanotrófico es positivo, lo que lleva a la emisión de CH4. En cambio, cuando este balance es negativo, el medio ambiente se considera un sumidero de CH439.

Teniendo en cuenta que el sistema de corrales de engorda ha surgido como una estrategia de gestión para minimizar los impactos de una menor producción de forraje en la estación seca, la mayoría de los corrales de engorda en Brasil se manejan de abril a noviembre, cuando las lluvias son escasas y la temperatura es baja. Las condiciones climáticas durante este período, cuando se asocian con corrales de engorde de baja densidad animal, pueden resultar en una baja emisión de CH4. En un inventario para estimar las emisiones de GEI en Brasil50, es claro que no tenemos suficientes datos para estimar las emisiones de los feedlots brasileños. Por lo tanto, las mediciones deben cubrir diferentes sistemas, con diferentes repoblamientos, alimentación y manejo del estiércol para generar datos concretos que permitan la comparación entre estrategias de mitigación.

Los flujos medios de N2O (SM = 22 µg N–N2O m2 h−1; BSM = 59 µg N–N2O m2 h−1; CGM = 36 µg N–N2O m2 h−1; 12 g N–N2O día−1 pluma −1) observados en el presente estudio fueron superiores a algunos valores reportados (0.8 g N–N2O día−1 corral−1)48 aún considerando una mayor densidad (6 m2 animal−1) y remoción de excretas del área cada 15 días. Se observó un pico más alto de emisión de N2O el día 21 en todos los tratamientos, posiblemente debido a las lluvias de la semana anterior. Otros investigadores51 en un experimento controlado que simula un corral de engorde abierto, demuestran un aumento de las emisiones después de eventos de precipitación, con picos que varían entre 2 horas y 15 días después de la lluvia.

Las emisiones posteriores a la lluvia y la humectación del área pueden estar relacionadas con una combinación de mineralización, nitrificación y/o desnitrificación, lo que conduce a la liberación de N2O absorbido en el suelo seco52. La humedad es un factor importante en la producción de N2O, particularmente cuando está asociada con la temperatura y una composición química propicia53, la emisión de N2O aumenta notablemente con el aumento de la temperatura54. Sin embargo, después de alcanzar el pico, las emisiones de N2O se mantuvieron estables, con pequeñas variaciones entre los días de evaluación; incluso en presencia de eventos de precipitación adicionales, la baja temperatura (mínimo de 3,3 °C cerca del día 49) puede haber dificultado la aparición de nuevos picos de emisión.

No se detectó nitrato en el estiércol durante el experimento. Se supone que la producción de óxido nitroso ocurre a través de la nitrificación, mediante la oxidación de NH4+ en hidroxilamina (NH2OH), con NOH como intermediario y N2O como producto55. El N2O también se puede producir a través de la desnitrificación mediante nitrificadores, en los que el NH3 se nitrifica y se oxida a nitrito (NO2-), que luego se reduce a óxido nítrico (NO), N2O y N molecular (N2). El óxido nitroso es un intermediario en la reducción de NO2− a N256. Durante la desnitrificación, el NO3− se utiliza como sustrato principal57. La desnitrificación puede no haber ocurrido en el presente estudio.

Los análisis de correlación no mostraron asociaciones lineales significativas entre la producción de CH4 y N2O con las variables analizadas relacionadas con la composición química del estiércol, lo que puede atribuirse a factores específicos (Cuadros 4 y 5). Los procesos subyacentes a la producción de gases son complejos y dependen de la composición química del estiércol. Además de la composición química, la emisión de gases en el estiércol depende de otros factores como la temperatura, la humedad, las condiciones de deposición y el pisoteo de los animales. La ausencia de correlaciones significativas entre la producción de gas y la composición del estiércol puede estar relacionada con la pequeña variación en las características analizadas durante el período de muestreo, lo que dificulta la observación de relaciones entre variables.

El uso de RUP en la dieta no redujo la pérdida de N a través de la orina y no influyó en la emisión de NH3 del estiércol. En este sentido, se rechazó nuestra hipótesis de que la inclusión de RUP en la dieta reduciría la pérdida de N y contribuiría a disminuir la emisión de NH3.

El estiércol de los animales alimentados con SM presentó mayores emisiones de NH3 que el de los animales alimentados con CGM y BSM del 8 al 25 día de evaluación. Esto puede atribuirse al mayor contenido de NH4+ del estiércol de los animales alimentados con SM que el de los animales alimentados con CGM y BSM al comienzo del período de muestreo (Cuadro 6). Posteriormente, el estiércol de los animales alimentados con CGM y BSM presentó un nuevo pico de emisión de NH3 tras el evento de mayor precipitación (54,2 mm) a lo largo del período experimental. Sin embargo, durante este período, la mayor parte del NH4+ del tratamiento SM ya se había utilizado, como lo refleja la débil respuesta a la precipitación bajo este tratamiento. La urea presente en la orina y las heces se hidroliza rápidamente y el NH4+ formado se disocia en NH3 acuoso, según la concentración de NH4+ y el pH del estiércol y las condiciones ambientales. Cuando ocurre la precipitación, se promueve la actividad de la ureasa, lo que resulta en una mayor emisión de NH358. Cabe destacar, sin embargo, que el muestreo de estiércol para su caracterización se realizó antes de implantar las cámaras en la zona. Por lo tanto, los datos de composición química presentados aquí no representan las posibles variaciones temporales durante el período de evaluación de NH3 (Tabla 3).

Se han reportado valores más altos de emisión de NH3 (49,1 kg NH3 animal−1) en cebaderos de bovinos de carne, lo que se relaciona principalmente con el hecho de que la mayoría de cebaderos de confinamiento son al aire libre, dado que la velocidad del viento en ambientes abiertos aumenta las emisiones59. Según otros estudios19, la emisión diaria de NH3 en los corrales de engorde rara vez supera los 2000 µg NH3 m−3; sin embargo, en el presente estudio se observaron valores más altos. Es importante destacar que, como se explicó anteriormente, las evaluaciones se realizaron en un área de mayor deposición de excretas, con el objetivo de comparar los tratamientos en condiciones homogéneas de distribución de excretas. Por lo tanto, la cantidad de emisión por área del feedlot total puede haber sido sobreestimada en este estudio. Por el contrario, no tomamos en cuenta las emisiones cuando los animales estaban presentes en los corrales de engorde. Durante todo el período de muestreo, los animales ya habían sido retirados del área y había una gran cantidad de estiércol acumulado. Cuando comienza la temporada de lluvias, la emisión puede haberse visto favorecida por un mayor contenido de humedad debido a la gran cantidad de sustrato disponible19. Por lo tanto, la urea excretada por los animales se hidrolizó y contribuyó al stock de NH4+, que se emitió como NH3 cuando el contenido de humedad aumentó en función de la precipitación.

Con el tiempo, como no se depositaba nuevo estiércol por la ausencia de animales en la zona, probablemente la emisión cesaba cuando se consumía el sustrato, lo que ocurría alrededor del día 77 en el presente estudio. En experimentos en los que se recolectan excrementos de los animales y luego se aplican al suelo para su evaluación en ausencia de animales y nuevas deposiciones, la emisión de amoníaco ocurre durante 3 semanas en promedio42,62,63. Por lo tanto, se justifican más estudios para investigar la emisión de NH3 en corrales de engorde abiertos y observar la ocurrencia de picos en presencia de animales, manteniendo las evaluaciones también después de retirar a los animales, en la próxima temporada de lluvias.

La inclusión de RUP en la dieta no afectó la excreción de N por parte de los animales. Mientras que la emisión de N2O del estiércol aumentó, la emisión de CH4 y la emisión de NH3 no se vieron afectadas. Se justifican estudios adicionales para investigar los efectos del uso de diferentes proporciones de RDP y RUP en las dietas sobre las emisiones de NH3, N2O y CH4 del estiércol de los animales manejados en sistemas de corrales de engorde en condiciones tropicales.

El experimento fue aprobado por el Comité de Ética, Bioética y Bienestar Animal de la Universidad Estadual Paulista (UNESP), Jaboticabal, bajo el protocolo número 16.668/16. Todos los métodos se llevaron a cabo de acuerdo con las directrices y regulaciones pertinentes. Los métodos se informan en el manuscrito siguiendo las recomendaciones de las pautas ARRIVE.

El presente estudio se realizó en el Campus de Jaboticabal de la Universidad Estatal de São Paulo, São Paulo, Brasil (21°14′05″S, 48°17′09″O; altitud, 615,01 m). La región tiene un clima tropical, con una estación seca de abril a septiembre y una estación húmeda de octubre a marzo, durante la cual se presenta más del 80% de la precipitación anual. El suelo es Rhodic Ferralsol62 derivado del basalto, con una textura franco-arcillosa-arenosa (10% limo y 61% arena) en la capa superficial (0-10 cm). El pH del suelo en CaCl2 es de 5,9, la densidad aparente es de 1,8 kg dm−3 y el contenido de materia orgánica es de 16,6 g dm−3 a la misma profundidad.

Los datos meteorológicos (precipitación diaria y temperatura ambiente) se obtuvieron del dataset de la Estación Agrometeorológica del Departamento de Ciencias Exactas de la Universidade Estadual Paulista (UNESP), Campus de Jaboticabal, ubicada a 1 km del área experimental.

El experimento se realizó durante 210 días de mayo a diciembre de 2019. Los primeros 21 días se dedicaron a la adaptación de los animales a la dieta, seguidos de 112 días de confinamiento, durante los cuales se realizaron muestreos semanales de N2O y CH4. Después de sacar a los animales de los corrales de engorde, se tomaron muestras de NH3 durante 77 días.

Cincuenta y cuatro toros Nellore con un peso corporal inicial de aproximadamente 360 kg fueron distribuidos en tres tratamientos. Los animales se dividieron en tres tratamientos y se ubicaron en corrales colectivos (11 m × 50 m; un corral por tratamiento y 18 animales por corral). Cada corral contaba con piso de tierra con bebederos colectivos por cada dos corrales. Había dos comederos automáticos cubiertos en cada corral (INTERGADO®, Intergado Ltd., Contagem, Minas Gerais, Brasil). El sistema de alimentación estaba equipado con un monitor de alimentación automatizado que descansaba sobre celdas de carga, lo que permitía el registro electrónico de la cantidad de alimento consumido por animal. El comedero reconoce al animal a partir del crotal electrónico, envía automáticamente los datos de consumo a una base de datos y almacena la información.

Se recolectó estiércol de animales alimentados con fuentes de proteína (dos fuentes de RUP y una fuente de RDP como control), resultando en tres tratamientos de la siguiente manera:

Harina de soja (SM): fuente de RDP.

Harina de soja by-pass (BSM): fuente de RUP

Harina de gluten de maíz (CGM): fuente de RUP.

Las dietas experimentales estaban compuestas por 30% de fibra y 70% de concentrado, formuladas para cumplir con la ganancia media diaria (GMD) de 1,5 kg día−1, según BR CORTE63. Las dietas se ofrecieron a las 08:00 am y 04:00 pm. Las cantidades ofrecidas fueron suficientes para permitir un remanente diario del 5 al 10% del total ofrecido.

Se analizó la composición química de los ingredientes de las dietas (Cuadro 7). Se utilizó el método AOAC64 para determinar el contenido de materia seca (MS) (método 930.15), proteína bruta (PB) (método 990.03), materia orgánica (MO) (método 942.05) y extracto etéreo (EE) (método 920.39). El contenido de fibra detergente neutra (FND) se determinó según el método descrito por65 utilizando ANKOM® 2000 (Ankom Technologies, Nueva York, EE. UU.) con α-amilasa termoestable y sin sulfito de sodio, corregido por cenizas y proteínas residuales. El contenido de RDP y RUP se estimó con base en la fracción proteica66 y la tasa de degradación de cada fracción, considerando una tasa de pasaje de 5% h−1.

Los gases (N2O, CH4 y NH3) se tomaron mediante cámaras (n = 9 por tratamiento) dispuestas en un área de 65 m2, cerca de los comederos, donde se depositaba con mayor frecuencia el estiércol (heces y orina). Las cámaras se colocaron sobre estiércol (heces y orina) que había sido depositado en la superficie del corral de engorde por los animales sometidos a tratamientos. Al momento de la evaluación, las cámaras se ubicaron aleatoriamente en un área (6,5 m × 10 m) delimitada cerca de los comederos dentro de cada corral de confinamiento. Específicamente, se seleccionó un área de mayor depósito de excretas con el objetivo de comparar tratamientos, evitando así evaluar en lugares sin distribución homogénea de excretas (Fig. 6).

Mapa del área experimental.

Las emisiones de óxido nitroso y CH4 se determinaron utilizando cámaras cerradas estáticas, de acuerdo con las recomendaciones del manual para la evaluación de GEI67. Se colocaron cámaras de plástico (0,6 m × 0,4 m × 0,24 m) recubiertas con un aislante térmico sobre el estiércol solo en el momento de la recolección de gas, lo que permitió que los animales pisotearan, defecaran y orinaran libremente en el área. El muestreo se realizó una vez por semana durante todo el período de feedlot (112 días), totalizando 16 eventos de muestreo. El muestreo se realizó entre las 16:00 y las 16:00 horas. Las cámaras se cerraron durante 20 min y las muestras de aire se recolectaron a los 0, 10 y 20 min con una jeringa de polipropileno de 50 mL y luego se transfirieron a matraces de cromatografía previamente evacuados (20 mL). La temperatura dentro y fuera de la cámara se midió utilizando un termómetro digital (Incoterm®) para corregir los flujos de gas.

Las muestras de aire se analizaron mediante cromatografía de gases (Shimadzu Greenhouse Gas Analyzer GC-2014; Kioto, Japón) en las siguientes condiciones: (1) N2O: temperatura del inyector, 250 °C; temperatura de la columna, 80 °C; gas portador N2 (30 mL min−1); y temperatura del detector de captura de electrones, 325 °C; y (2) CH4: gas de llama H2 (30 mL min−1) y temperatura del detector de ingestión de llama, 280 °C.

Los flujos de óxido nitroso (µg N–N2O m−2 h−1) y CH4 (µg C–CH4 m−2 h−1) se calcularon considerando un aumento lineal en la concentración de gas dentro de la cámara durante el período cerrado y corregido por la temperatura ambiente , presión ambiental y dimensiones de la cámara, como sigue:

donde gas es el incremento en la concentración de gas dentro de la cámara durante el período cerrado (ppb min−1); Mω es la masa molar de N–N2O (28 g mol−1) o C–CH4 (12 g mol−1); V es el volumen de la cámara (m3); 60 es el factor de conversión de minutos a horas; 10–6 representa el factor de conversión de g a µg; A es el área de la cámara (m2); VMcorr es el volumen molecular corregido por las condiciones normales de temperatura y presión en el momento del muestreo; y 10–9 es el factor de conversión de ppb a µL m−3.

Los flujos se multiplicaron por 24 para obtener las emisiones diarias y los valores diarios se integraron mediante interpolación lineal para obtener las emisiones acumuladas durante el período evaluado. Los flujos negativos se incluyeron en los cálculos para evitar datos sesgados68.

Después de retirar los animales de los corrales de engorde, se evaluó la volatilización de NH3 hasta que cesó la emisión de NH3 mediante muestreo en los días 1, 2, 3, 4, 6, 8, 13, 19, 25, 31, 38, 44, 51, 59, 68 y 77 después de posicionar la cámara. Las cámaras se colocaron aleatoriamente sobre el estiércol (heces y orina) en las áreas previamente delimitadas. La cuantificación se realizó según la metodología de cámara estática69, utilizando cámaras semiabiertas hechas de botellas de plástico que contenían una espuma empapada en 10 mL de solución de H2SO4 1,0 mol dm−3 + glicerina al 2% (v/v) para capturar N. La cantidad de N-NH3 retenido en la espuma se determinó por destilación, siguiendo el método de Kjeldhal (método 973,49)61 y se utilizó un factor de corrección de 1,7469.

Las muestras de estiércol compuestas por heces y orina depositadas en el suelo del material superficial del corral de engorde, pisoteado por los animales, se recolectaron los días 42, 63 y 105 después de las evaluaciones de N2O y CH4, directamente sobre la superficie del suelo en los lugares donde se colocaron las cámaras. Las muestras se analizaron para MS (método 930.15)64, MO (método 942.05)64, C total, N total (método de combustión seca, usando Leco® CN-828, Leco Corporation, Michigan, EE. UU.) y N inorgánico del suelo (NO3 − y NH4+) (destilación con óxido de magnesio y aleación de Devarda, método 973.49)64.

La producción fecal se estimó mediante la técnica de marcadores internos70 basada en el marcador indigestible NDF (NDFi). El muestreo de heces se realizó a partir del día 60 del ingreso de los animales a los feedlots, durante tres días consecutivos, directamente del recto de los animales. Los muestreos se realizaron en la mañana, mediodía y tarde del primer, segundo y tercer día, respectivamente. Con las muestras de estos tres días se realizó una muestra compuesta de heces por animal (9 animales/tratamiento). Las muestras se mezclaron, homogeneizaron, secaron parcialmente en una estufa de ventilación forzada a 55 °C durante 72 h y se molieron en un molino con tamiz de 2 mm. Se recolectaron muestras de los ingredientes de las dietas de los animales y se determinó su consumo mediante el INTERGADO®.

El contenido fecal de NDFi se determinó después de incubar las muestras in situ durante 288 h71, seguido de extracción con detergente neutro en autoclave72. La producción de MS fecal se determinó como la relación entre la concentración del indicador interno ingerido por el animal y su concentración en las heces73.

Las muestras de orina se recogieron simultáneamente con las muestras de heces. En resumen, se tomaron muestras de orina en alícuotas de 50 mL (muestra "spot") durante tres días consecutivos74. La concentración de creatinina en la muestra puntual se determinó con un método colorimétrico utilizando un kit comercial (Labtest®). La excreción urinaria se estimó a partir de la asociación entre la excreción de creatinina y el peso corporal mediante la ecuación propuesta por75:

donde UCE = excreción urinaria de creatinina y BW = peso corporal en kg.

Las muestras de heces y orina se analizaron para contenido de C total y N total usando el método de combustión seca con Leco® CN-828 (Leco Corporation). La retención de nitrógeno (NR) se expresó en gramos por día y en porcentaje de NC, y la excreción fecal y urinaria de N se expresó como el porcentaje del material total excretado. La siguiente ecuación se utilizó para calcular NR:

donde NC = consumo de N, EFN = excreción de N fecal y EUN = excreción de N urinario.

Todos los análisis estadísticos se realizaron utilizando SAS 9.4 (SAS Inc., Cary, NC). Las variables de respuesta se analizaron en un diseño completamente al azar mediante el procedimiento PROC MIXED. Se contó con nueve unidades experimentales por tratamiento. Los valores medios se compararon mediante contrastes ortogonales (SM frente a RUP y BSM frente a CGM) con un nivel de probabilidad del 5 %.

El N total, C total y C/N en heces y orina y el balance de N se analizaron considerando un modelo que incluye los tratamientos (SM, BSM y CGM) como efectos fijos, animales (unidad experimental en la opción RANDOM SAS) y residuos aleatorios. error (NIID) de (0, σ2) como efectos aleatorios.

Las emisiones acumuladas de N2O, CH4 y NH3, y las características del estiércol (MS, OM, N, C, C/N, NH4+ y NO3− del estiércol, muestreadas el día 0, antes del comienzo de las mediciones de emisiones de NH3) se analizaron considerando un modelo incluyendo los tratamientos (SM, BSM y CGM) como efectos fijos, cámara (unidad experimental en la opción RANDOM SAS) y error aleatorio residual (NIID) de (0, σ2) como efectos aleatorios.

Los flujos diarios de óxido nitroso y CH4 y las características del estiércol (MS, MO, N, C, C/N, NH4+ y NO3−, muestreados los días 42, 63 y 105 de la evaluación de N2O y CH4) se analizaron utilizando un modelo mixto de medidas repetidas a lo largo del tiempo incluyendo los tratamientos (SM, BSM y CGM), período de recolección e interacción como efectos fijos, cámara (unidad experimental y opción RANDOM SAS) y error aleatorio residual (NIID) de (0, σ2) como efectos aleatorios. Se evaluaron distintas matrices de covarianza y se seleccionó la mejor estructura según el criterio de información de Akaike (AIC).

El análisis de correlación de Pearson entre la emisión de gases (N2O y CH4) y la composición química (N, C, C/N, MS, OM y NH4+) del estiércol se realizó por separado para cada día de muestreo (días 42, 63 y 105 de evaluación del estiércol). ), y considerando también todos los datos recopilados en estos días.

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Este trabajo fue apoyado por la Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (2016/22022-4) y beca para LM Coelho (2019/11864-2) y AS Cardoso (2017/11274-5). Los autores también quieren agradecer al Consejo Nacional de Desarrollo Científico y Tecnológico – CNPq por la financiación de LF Brito (beca 118700/2017-0 y beca 103245/2020-0) y JD Messana (beca 103922/2019-9) y LM Coelho (subvención 130981/2019-2). Los autores también quieren agradecer a la Coordinación para el Perfeccionamiento del Personal de Educación Superior (CAPES).

Departamento de Ciencia Animal, Universidad Estadual Paulista (UNESP) - Facultad de Ciencias Agrarias y Veterinarias (FCAV), Jaboticabal, SP, 14884-900, Brasil

Larissa de Melo Coelho, Liziane de Figueiredo Brito, Juliana Duarte Messana, Abmael da Silva Cardoso, Geovany Macêdo Carvalho, Rodrigo de Nazaré Santos Torres & Telma Teresinha Berchielli

Departamento de Ingeniería y Ciencias Exactas, Universidade Estadual Paulista (UNESP) - Facultad de Ciencias Agrarias y Veterinarias (FCAV), Jaboticabal, SP, 14884-900, Brasil

Roberta Souto Carlos & Euclides Braga Malheiros

Departamento de Ciencias del Suelo, Universidad Estadual Paulista (UNESP) - Facultad de Ciencias Agrarias y Veterinarias (FCAV), Jaboticabal, SP, 14884-900, Brasil

María Cristina Pessoa da Cruz

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LMC, JDM, ASC, LFB y TTB diseñaron el experimento. LMC, GMC y LFB realizaron el experimento y recolectaron muestras. LMC y RSC analizaron las muestras. L.MC., LFB, EBM, RNST realizaron análisis estadísticos. LMC, LFB, JDM y ASC escribieron el manuscrito. LMC, JDM, ASC, LFB, MCPC y TTB revisaron y editaron el manuscrito. Todos los autores aprobaron el manuscrito final como se muestra.

Correspondencia a Larissa de Melo Coelho.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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de Melo Coelho, L., de Figueiredo Brito, L., Messana, JD et al. Efectos de las fuentes de proteínas no degradables del rumen sobre las emisiones de óxido nitroso, metano y amoníaco del estiércol del ganado de engorde terminado. Informe científico 12, 9166 (2022). https://doi.org/10.1038/s41598-022-13100-9

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Recibido: 29 Agosto 2021

Aceptado: 20 de mayo de 2022

Publicado: 02 junio 2022

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-022-13100-9

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Efectos de las fuentes de proteína no degradable del rumen sobre las emisiones de óxido nitroso, metano y amoníaco del estiércol de corrales de engorde